Entendiendo la complementariedad de dos métodos de muestreo en el estudio de comunidades de aves de un bosque mesófilo de montaña en temporada reproductiva

Detectar los patrones y entender los procesos que determinan la distribución y abundancia de los seres vivos son los objetivos principales de la ecología ( Townsend, Begon y Harper, 2008 ). Por tales razones, se invierte bastante esfuerzo en el desarrollo de métodos de muestreo para estimar la diversidad y composición de las comunidades animales ( Magurran y McGill, 2011 ). En el caso de los estudios de aves, y específicamente en los trópicos donde la riqueza de especies es muy alta, se aplica el método de puntos de conteo ( Lynch, 1995; Rappole, Winkler y Powell, 1998 ). Este método de muestreo consiste en que un observador permanece en un sitio por un tiempo determinado con la finalidad de contar e identificar las aves vistas y escuchadas; regularmente, este procedimiento se repite varias veces en lugares distintos con el objetivo de estimar el número de especies y su abundancia, así como sus asociaciones con el hábitat ( Bibby, Burgess, Hill y Mustoe, 2000; Gregory, Gibbons y Donald, 2004 ). De manera general, los puntos de conteo, debido a su sencillez y conveniencia en zonas con densa vegetación, son apropiados para el conteo y monitoreo de Passeriformes y afines y han contribuido en el avance del conocimiento ecológico de la avifauna en los trópicos ( Bibby et al., 2000; Carrara et al., 2015; Cavarzere, da Costa y Silveira, 2012; Martínez-Morales, 2005 ). Por otra parte, en la última década, gracias al fácil acceso a nuevas tecnologías como las grabadoras de sonido digitales y sistemas autónomos de grabación, el método bioacústico se ha utilizado como una técnica adicional de muestreo. Este método consiste en realizar grabaciones de paisaje sonoro en los sitios de interés con la finalidad de detectar a las aves a través de sus vocalizaciones u otras señales audibles ( Brandes, 2008; Celis-Murillo, Deppe y Allen, 2009 ). El método bioacústico busca resolver algunos de los sesgos de los puntos de conteo, tales como las diferencias en la detección de especies entre observadores y los errores de identificación de especies durante el muestreo ( Haselmayer y Quinn, 2000; La y Nudds, 2016 ). El método bioacústico trata también de ofrecer estimaciones confiables de la riqueza de especies, abundancia de individuos, composición y estructura de la comunidad ( Brandes, 2008; Celis-Murillo, Deppe y Ward, 2012 ).

Debido a que el método bioacústico es aún incipiente, recientemente se han hecho algunos trabajos de comparación entre este y los puntos de conteo. Estos trabajos comparativos se han realizado en ambientes boscosos templados y tropicales, y han llegado a resultados contrastantes. Por ejemplo, algunos estudios encontraron que el método bioacústico es superior a los puntos de conteo ( Haselmayer y Quinn, 2000; Venier, Holmes, Holborn, McIl-Wrick y Brown, 2012; Zwart, Baker, McGowan y Whittingam, 2014 ); también es evidente que no existe una diferencia en el desempeño de ambos métodos ( Acevedo y Villanueva-Rivera, 2006; Alquezar y Machado, 2015; Celis-Murillo et al., 2009, 2012 ) y, además, se ha encontrado que los puntos de conteo son más convenientes para el estudio de las aves en bosques templados ( Hutto y Stutzman, 2009 ). No obstante, hasta donde sabemos, no se ha hecho un estudio comparativo entre estas técnicas en el bosque mesófilo de montaña, en donde el estudio de las comunidades de aves es particularmente un reto debido a las condiciones fisonómicas de la vegetación, a su topografía y a las características biológicas de sus especies de aves, ya que muchas de ellas son huidizas y activas en el dosel.

Es claro que toda técnica de conteo de aves tiene ventajas y desventajas. Las ventajas de los puntos de conteo son su sencillez, su versatilidad (pueden llevarse a cabo en muchos ambientes) y su fácil tratamiento estadístico ( Hutto, Pletschet y Hendricks, 1986 ), mientras que las ventajas del método bioacústico son su capacidad para detectar especies raras o que son más vocales, la posibilidad de que sea realizado por personas con poca experiencia en identificación de especies ( Hobson, Rempel, Greenwood, Turnbull y van Wilgenburg, 2002 ), así como el registro permanente de las grabaciones ( Haselmayer y Quinn, 2000 ). Para describir una comunidad biológica es necesario obtener una buena completitud de muestreo ( Gotelli, 2008 ); para esto, algunos investigadores recomiendan utilizar varios métodos en campo (estos dependen del grupo biológico estudiado), con la finalidad de registrar la mayor cantidad posible de especies en un sitio y de obtener datos confiables de la abundancia de cada una de ellas ( Nichols et al., 2008 ). Asimismo, es importante estimar correctamente la diversidad de la comunidad, ya que muchas veces este atributo es utilizado como un indicativo de la biodiversidad y puede servir para tomar decisiones relacionadas con la protección de ciertas áreas ( Iknayan, Tingley, Furnas y Beissinger, 2014 ).

Por tanto, en este estudio se hizo una comparación entre el método de puntos de conteo y el método bioacústico para describir en temporada reproductiva la comunidad de aves de un bosque de niebla en términos de su riqueza, dominancia, estructura y composición, así como en la estimación de la ocupación de las especies (entendida como la proporción del sitio ocupada por una especie). Asimismo, se buscó determinar si el uso simultáneo de ambos métodos de muestreo mejora la obtención de los atributos ecológicos antes mencionados.

Materiales y métodos

El estudio se realizó en el Santuario del Bosque de Niebla, un área de conservación ecológica de aproximadamente 30 ha, administrado por el Instituto de Ecología, A.C. y ubicado en el km 2.5 de la carretera antigua Xalapa-Coatepec (Veracruz, México). El tipo de vegetación predominante es bosque mesófilo de montaña, con algunos remanentes de vegetación secundaria y cafetales ( García-Franco, Castillo-Campos, Mehltreter, Martínez y Vázquez, 2008 ). Las especies dominantes de árboles son Liquidambar styraciflua, Quercus xalapensis, Q. leiophylla, Q. germana y Clethra mexicana y árboles más pequeños como Turpinia insignis, Cinnamomum effusum, Carpinus caroliniana y Oreopanax xalapensis . Algunos arbustos presentes en varios sitios son Palicourea padifolia, Eugenia xalapensis, Miconia glaberrima y Ocotea psychotrioides (García-Franco et al., 2008).

Se seleccionaron 10 puntos de muestreo a lo largo de un sendero que rodea al Santuario del Bosque de Niebla. Los puntos seleccionados tuvieron una distancia entre sí de aproximadamente 250 m para asegurar la independencia del muestreo ( Bibby et al., 2000 ). Cada punto fue muestreado por OSG durante 5 min, tanto por el método de puntos de conteo de radio fijo como por el método bioacústico a través del sistema SRS ( Celis-Murillo et al., 2009 ), el cual está compuesto por un equipo de grabación de 4 canales discretos, micrófonos omnidireccionales y trípode. Todos los muestreos se llevaron a cabo desde el amanecer y hasta 3 h después. Se eligieron 5 min como duración de cada conteo porque es el tiempo suficiente para registrar la mayor cantidad de especies presentes ( Lynch, 1995 ), porque dicho periodo permitió realizar más puntos de conteo en las 3 primeras horas de la mañana (cuando hay mayor actividad de las aves) y porque al ser temporada de reproducción muchas aves territoriales podrían ser contadas 2 veces si el tiempo de registro fuera mayor ( Leu et al., 2017 ). Al llegar a cada punto se esperó alrededor de 3 min para iniciar el conteo, y cada punto fue muestreado con el uso simultáneo de ambos métodos en 3 ocasiones los días 13 de marzo, 6 y 30 de abril del 2013 (excepto el punto 10, el cual no se muestreó el 6 de abril debido a las malas condiciones meteorológicas); se realizaron 29 muestreos de aves por el método de puntos de conteo y 29 por el método bioacústico, lo que dio un total de 58 muestras. Para cada especie detectada se registró el número de individuos, el modo de detección (visual o auditivo) y si se encontraba dentro del radio de 25 m, que es una distancia estándar utilizada como límite visual en ambientes con vegetación densa ( Hutto et al., 1986 ). Las identificaciones de aves en campo se hicieron con la ayuda de la guía de Howell y Webb (1995) . Todas las grabaciones se realizaron a una tasa de muestreo de 44.1 kHz y 16 bits, en formato WAV y fueron depositadas en la Biblioteca de Sonidos de las Aves de México (Instituto de Ecología, A.C.). Posteriormente, los datos obtenidos en los puntos de conteo y las grabaciones fueron interpretados y analizados en el laboratorio por el mismo observador (OSG), usando el programa Audacity 2.02 y la base de datos Xeno canto ( www.xeno-canto.org ) y de la Biblioteca de Sonidos de las Aves de México, con la finalidad de identificar las especies de aves.

Por medio del programa ESTIMATES 7.5 ( Colwell, 2009 ), se generó una curva de acumulación de especies y se calculó el estimador de riqueza no paramétrico Chao 1. Se eligió este estimador de riqueza porque se basa en datos de abundancia (número de especies representadas por un individuo en la muestra o “singletons” y el número de especies representadas por 2 individuos en la muestra o “doubletons”) y porque tiene un buen desempeño cuando las muestras son pequeñas ( Hortal, Borges y Gaspar, 2006 ). De esta manera, mediante la comparación de las especies observadas y estimadas, se calculó la eficiencia de muestreo o completitud del inventario. Para expresar la diversidad (número de especies y distribución de la abundancia de individuos: Morin, 2011 ) de la comunidad se calculó la probabilidad de encuentro interespecífico (PEI) ( Gotelli, 2008 ), el cual es insensible al número de individuos en la muestra y es de fácil interpretación. Este valor oscila entre 0 (cuando la comunidad está compuesta por uno o varios individuos de una sola especie) y 1 (cuando todas las especies que integran la comunidad están representadas por exactamente el mismo número de individuos). Para describir la estructura y la composición de la comunidad se utilizaron curvas de rango de abundancia ( Magurran y McGill, 2011 ) y se resaltaron las 4 especies más abundantes.

Para probar si hubo diferencia significativa entre el número de especies registradas por cada uno de los métodos en cada punto de muestreo y dado que ambas muestras eran dependientes entre sí, se hizo la prueba de rangos con signo de Wilcoxon mediante el paquete estadístico R ( R Core Team, 2014 ). Para evaluar la similitud entre las especies registradas por cada método de muestreo, se utilizó el índice de Bray-Curtis. Este índice compara el número de especies compartidas, así como sus abundancias absolutas entre muestras del mismo tamaño, de modo que cuando su valor es 0 las muestras son completamente diferentes, mientras que cuando su valor es 1 las muestras son idénticas entre sí ( Magurran y McGill, 2011).

Para calcular la ocupación (probabilidad de que una especie esté presente en un lugar determinado) y la probabilidad de detección (probabilidad de que una especie sea detectada por un observador) de todas las especies registradas, se llevaron a cabo los análisis single-season (MacKenzie et al., 2002) y multimétodo (Nichols et al., 2008) del programa PRESENCE (Hines, 2006 ), el cual es un paquete que permite crear modelos de ocupación basados en datos de presencia y ausencia y, sobre todo, distinguir ausencias reales de ausencias falsas. La probabilidad de detección se estima porque el hecho de que una especie no se registre en un lugar determinado no significa que dicha especie no esté presente en ese lugar ( MacKenzie et al., 2002 ). Los modelos de ocupación, que incluyen la probabilidad de detección, tratan de solucionar este problema. Por ejemplo, cuando un observador acude al campo y utiliza un método de muestreo para estudiar a una especie puede detectarla o no detectarla; esta información se puede ordenar en un historial de visitas, que es un vector formado por valores 1 y 0, los cuales expresan detección y no detección, respectivamente, para cada una de las ocasiones en las que dicho observador acudió al sitio. Generalmente, con estos historiales de visita se puede calcular la ocupación y la probabilidad de detección de cada una de las especies registradas ( MacKenzie et al., 2002 ). A diferencia de los métodos tradicionales de estimación de la ocupación ( MacKenzie y Bailey, 2004; MacKenzie et al., 2002 ), en nuestro estudio se calculó la ocupación y la probabilidad de detección de cada una de las especies detectadas por cada uno de los métodos por separado y de manera complementaria (uso combinado de ambos métodos). De esta manera, y siguiendo la metodología de Nichols et al. (2008) , que consiste en utilizar varios métodos simultáneos de detección para generar modelos de ocupación, se estimaron de manera más efectiva los parámetros mencionados de cada una de las especies detectadas. Este tipo de modelaje multimétodo hace un uso eficiente de las detecciones y permite hacer inferencias acerca de las probabilidades de detección específicas de cada método ( Celis-Murillo et al., 2012; Nichols et al., 2008 ).

Resultados

Se registró un total de 38 especies mediante el uso de ambos métodos de muestreo ( tabla 1 ). De estas 38 especies, 35 son residentes permanentes y 3 son residentes de invierno. Del total de registros, 32 especies fueron registradas en los puntos de conteo por el observador y 37 especies por el sistema de grabación (en un total de 145 min de observación y grabación). Por medio del estimador Chao 1, se calculó una riqueza de 34 especies por el método de puntos de conteo, 44 por el método bioacústico y 40 con el uso de ambos métodos. La eficiencia de muestreo por puntos de conteo fue del 94%, por el método bioacústico fue del 84% y por el muestreo simultáneo fue del 95% ( tabla 2 ). El número de “singletons” y “doubletons” registrados por cada método aparece en la tabla 2.

Tabla 1

Listado total de especies de aves registradas por ambos métodos de muestreo.

Psi es la proporción de área ocupada por la especie y p es su probabilidad de detección. Entre paréntesis se muestra el error estándar. Estos 2 parámetros fueron calculados con los historiales de detección de cada método por separado y utilizados simultáneamente en 10 puntos de muestreo, que fueron visitados 3 veces.

EE: error estándar; R: residente todo el año; RI: residente de invierno.

a

Especies detectadas solamente por el método bioacústico.

Tabla 2

Comparación de 3 métodos para el estudio de las aves en el Santuario del Bosque de Niebla (Xalapa, Veracruz, México).

Los datos fueron obtenidos en 10 puntos de muestreo visitados 3 veces.

PEI: probabilidad de encuentro interespecífico.

a

Porcentaje de especies observadas en relación con las estimadas.

Atlapetes brunneinucha, Piranga rubra y Trogon collaris fueron singletones en ambos métodos, por lo que pueden considerarse especies raras en el sitio y momento de muestreo. Pitangus sulphuratus, Euphonia hirundinacea y Empidonax occidentalis fueron registrados como “singletons” por el método de puntos de conteo, pero fueron registradas más de 2 veces por el método bioacústico, lo que indica que a menudo no fueron detectadas por el observador. Por el contrario, Melanerpes aurifrons, Trogon caligatus y Piaya cayana fueron “singletons” en el método bioacústico, pero fueron registrados más de 2 veces por el método de puntos de conteo, debido a que sus avistamientos fueron relativamente frecuentes. Todas las especies exclusivas de cada método fueron “singletons”, es decir, solo se detectó un individuo de dichas especies en el muestreo.

Los valores de diversidad (expresada por la PEI) obtenidos con el uso de ambos métodos de manera separada y en conjunto se acercaron mucho a 1 (el valor máximo que puede tomar este valor) y fueron muy similares entre sí ( tabla 2 ), lo que indica una alta equidad en la comunidad y una alta coincidencia entre métodos.

Se encontró una alta concordancia entre las curvas de rango abundancia obtenidas por cada método usado de manera independiente y de forma conjunta, con las mismas especies más abundantes ( fig. 1 ). Esto indica que, en general, hay consistencia en los datos de abundancias relativas obtenidas con ambos métodos.

Figura 1

Curvas de rango abundancia. a) Puntos de conteo, b) grabaciones de paisaje sonoro y c) multimétodo. Se muestran las 4 especies más abundantes.

No encontramos diferencia significativa entre el número de especies registrado por cada uno de los métodos en cada punto (W = 322, p > 0.05). El valor del índice de similitud Bray-Curtis obtenido fue de 0.77. Todas las especies registradas por el método de puntos de conteo excepto Colaptes rubiginosus fueron registradas también por el método bioacústico. Las especies exclusivas del método bioacústico fueron Micrastur semitorquatus, Dumetella carolinensis, Picoides scalaris, Campylopterus curvipennis, Cyanocorax yncas y Euphonia elegantissima . Estas 2 últimas especies son gregarias, mientras que las demás son conocidas por sus hábitos solitarios ( Howell y Webb, 1995). M. semitorquatus es una especie rara de observar, por lo que es más común que se la detecte por la vocalización.

Las probabilidades de detección ( p ), así como la proporción de área total ocupada por cada especie ( psi ) calculadas con ambos métodos por separado y por el muestreo combinado se pueden apreciar en la tabla 1. Por ejemplo, las especies Leptotila verreauxi, Psilorhinus morio y Chlorospingus flavopectus tuvieron una p relativamente alta, mientras que T. collaris, D. carolinensis y P. rubra tuvieron una p muy cercana a cero. En general, se obtuvieron resultados muy similares tanto de probabilidades de detección como de ocupación mediante el uso de ambas técnicas por separado y con la combinación de métodos. Se registraron 2 especies con categoría “sujeta a protección especial” según la NOM-059-SEMARNAT-2010 ( Semarnat, 2010 ) cuyas probabilidades de detección fueron muy bajas: M. semitorquatus (p = 0.017) y T. collaris (p = 0.035) (tabla 2).