Helmintos parásitos de los peces dulceacuícolas de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, región Oaxaca

Juan José Barrios-Gutiérrez ^a, Emilio Martínez-Ramírez ^b, Rosa M. Gómez-Ugalde ^a, Martín García-Varela ^c y Carlos D. Pinacho-Pinacho ^d, *

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superficie del cuerpo, aletas y branquias, estas últimas se mantuvieron húmedas con agua del medio; los órganos internos fueron colocados en cajas de Petri con solución salina al 0.65% y revisados bajo un microscopio estereoscópico. Todos los helmintos encontrados fueron contados y fijados en vivo para su estudio morfológico y molecular. Los platelmintos fueron fijados con formol al 4% caliente a punto de ebullición y teñidos con paracarmín de Mayer, deshidratados en alcoholes graduales y montados en preparaciones permanentes con bálsamo de Canadá (Salgado-Maldonado, 1979). Los nemátodos fueron fijados en formol salino al 4%, aclarados en una mezcla de glicerina con alcohol en una concentración 1:1 y preservados en alcohol al 70% (Caspeta-Mandujano, 2010). Por su parte, los monogeneos recuperados de la superficie del cuerpo y de las branquias fueron fijados con una mezcla de glicerina y ácido pícrico para observar estructuras esclerotizadas (Ergens, 1969). Para el estudio molecular, algunos ejemplares de cada especie de helminto fueron fijados directamente en etanol absoluto (100%). La determinación taxonómica de los helmintos se realizó mediante bibliografía especializada para cada grupo y los ejemplares de referencia fueron depositados en la Colección Nacional de Helmintos (CNHE), Instituto de Biología, UNAM (ver tabla 2). Los huéspedes fueron depositados en la Colección de Peces Continentales (OAX-PEC-122-0302) del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional (CIIDIR), Unidad Oaxaca, IPN. Los parámetros ecológicos de las infecciones (prevalencia, intensidad promedio y abundancia promedio) fueron calculados siguiendo la propuesta de Bush et al. (1997).

Resultados

Se examinó un total de 235 peces pertenecientes a 13 de las 14 especies registradas en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, región Oaxaca, procedentes de 21 sitios de recolecta (fig. 1). De las especies recolectadas, solo 9 (138 peces) se encontraron parasitadas. Se obtuvo un total de 1,466 gusanos de 16 especies de helmintos, pertenecientes a 13 géneros y 12 familias. El registro helmintológico consta de los tremátodos Pseudoparacreptotrema macroacetabulata Pérez-Ponce de León, Pinacho-Pinacho, Mendoza-Garfias, Choudhury y García-Varela, 2016, Phyllodistomuminecoli Razo-Mendivil, Pérez-Ponce de León y Rubio-Godoy, 2013, Saccocoelioides lamothei Aguirre-Macedo y Violante-González, 2008, que fueron encontrados como adultos y Centrocestus formosanus, Posthodiplostomum sp. y Clinostomum sp. que se encontraron como formas larvarias, además de las especies de monogeneos Dactylogyrus anchoratus Dujardin, 1845, Urocleidoides simonae Mendoza-Franco, Caspeta-Mandujano, Salgado-Maldonado y Matamoros, 2015, Gyrodactylus cichlidarum Paperna, 1968, G. yacatli García-Vásquez, Hanson, Christison, Bron y Shinn, 2011, así como el céstodo adulto S. acheilognathi y las especies de nemátodos Rhabdochona salgadoi Caspeta-Mandujano y Moravec, 2000, R. kidderi kidderi, R. canadensis y Spinitectus sp., encontradas como adultos y la forma larvaria de Contracaecum sp. Doce (75%) de las especies recolectadas se encontraron como adultos, mientras que las 4 restantes fueron larvas (tabla 2). Particularmente, el nemátodo Spinitectus sp., representa una especie nueva para la ciencia aun por describir. Esta nueva especie fue registrada en las localidades de río Los Sabinos, San Pedro Nodón, Santa María Ixcatlán (EM10) y río Apoala, Santiago Apoala (EM12) y se encontró parasitando a Profundulus punctatus Günther,
1866.

Tabla 1

Localidades muestreadas para helmintos parásitos de peces dulceacuícolas en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, Oaxaca.

* Sitio muestreado por Salgado-Maldonado et al. (2005).

La prevalencia más alta (100%) la alcanzaron P. macroacetabulata en el río El Sabino, Santa María Ixcatlán (EM9), S. acheilognathi en el arroyo Los Sabinos, San Miguel Tequixtepec (EM21) y R. kidderi kidderi en 5 localidades. El porcentaje más bajo lo presentó G. cichlidarum en río Grande (San Juan Bautista), Cuicatlán. Urocleidoides simonae registró la intensidad promedio más alta, con un valor de 116 ± 0 en el río Los Sabinos, San Miguel Huautla (EM11), mientras que para R. kidderi kidderi se registró la abundancia más elevada (34 ± 0) en el río El Sabino, Santa María Ixcatlán (EM9) (tabla 2). Los huéspedes con mayor riqueza de helmintos fueron V. fenestrata y P. punctatus con 5 y 4 especies, respectivamente (tabla 3). Cuatro (25%) de las 16 especies de helmintos registradas son introducidas (S. acheilognathi, C. formosanus, D. anchoratus y G. cichlidarum) (Salgado-Maldonado y Rubio-Godoy, 2014) (tabla 3).

Tabla 2

Parámetros parasitarios de los helmintos parásitos presentes en los peces dulceacuícolas de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, Oaxaca. Código de localidades corresponden a la Tabla 1. N = número de huéspedes examinados, P = prevalencia, A = abundancia, I.P. = intensidad promedio y D.S. = desviación estándar. CNHE: número del ejemplar en la Colección Nacional de Helmintos.

*Especie de helminto introducido en la reserva.

Discusión

El presente inventario se suma a los pocos trabajos sobre helmintos parásitos de peces dulceacuícolas que se han realizado en alguna de las 41 reservas de la biosfera del país y es el primero para la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, Oaxaca. Tres especies previamente registradas para el área de estudio por Salgado-Maldonado et al. (2005) no se encontraron en este trabajo (Urocleidoi-
des sp., R. mexicana de Astyanax aeneus (Günther, 1860) y Gyrodactylus sp. de Poecilia mexicana Steindachner, 1863). La mayoría de las especies adultas ya han sido previamente reportadas en México, principalmente en el sureste (Aguilar-Aguilar et al., 2010; Andrade-Gómez, 2015; García-Vásquez et al., 2011; Lagunas-Calvo et al., 2016; Mendoza-Franco et al., 2015; Pérez-Ponce de León et al., 2015, 2016; Pinacho-Pinacho et al., 2015; Razo-Mendivil et al., 2013); sin embargo, las características morfológicas del nemátodo Spinitectus sp. recolectado en el presente estudio, difieren de las de las 6 especies del género registradas en México (Caspeta-Mandujano, 2010), 2 de ellas descritas para peces del género Profundulus Hubbs, 1924 (Spinitectus humbertoi Caspeta-Mandujano y Moravec, 2000 y S. mariaisabelae Caspeta-Mandujano, Cabañas-Carranza y Salgado-Maldonado, 2007). Posthodiplostomum sp., Clinostomum sp., y Contracaecum sp. no se lograron determinar a nivel de especie debido a que sólo se encontraron las formas larvales.

Las 4 especies introducidas encontradas en el presente trabajo, representan el 10% de las 40 especies de helmintos introducidas en México (Salgado-Maldonado y Rubio-Godoy, 2014). Centrocestus formosanus fue introducida a México junto con el caracol Melanoides tuberculata (Müller, 1774) probablemente del continente asiático (Scholz y Salgado-Maldonado, 2000). Esta especie fue registrada por primera vez en México en el estado de Hidalgo por López-Jiménez (1987) en la carpa negra Mylopharyngodon piceus Richardson, 1846. En el presente trabajo, este digeneo se encontró parasitando a V. fenestrata, que previamente fue registrada como huésped en Oaxaca por Lagunas-Calvo et al. (2016); estos registros se adicionan a los datos publicados por Salgado-Maldonado y Rubio-Godoy (2014), quienes mencionaron que este parásito afecta a 70 especies, 35 géneros y 12 familias de huéspedes en 12 estados de la República Mexicana.

Los monogeneos D. anchoratus y G. cichlidarum, infectaron a C. carpio y V. fenestrata, respectivamente. Si bien se desconoce la procedencia del primer taxón, el segundo fue introducido desde África en la de década de 1990 (García-Vásquez et al., 2011), registrándose actualmente en algunas especies de peces en México.

El céstodo S. acheilognathi (= Bothriocephalus acheilognathi) se registró parasitando a las especies C. carpio y N. moralesi. En México, S. acheilognathi se ha reportado en 110 especies, 51 géneros y 11 familias de huéspedes, con registros en casi todos los estados, siendo la única excepción Baja California (Pérez-Ponce de León et al., 2017). Aguilar-Aguilar et al. (2010) reportaron a N. moralesi como un nuevo huésped de S. acheilognathi y como primer registro en Puebla, en un afluente de Santo Domingo Ayotlicha de la cuenca del Balsas, sitio cercano al área de estudio de esta investigación. Este parásito ha sido ampliamente registrado en Centroamérica, incluyendo países como Panamá, Guatemala y Honduras (Choudhury et al., 2013; Pinacho-Pinacho et al., 2015; Salgado-Maldonado et al., 2015). Sin embargo, esta especie no había sido registrada previamente en la cuenca del río Papaloapan (Pérez-Ponce de León et al., 2017).

Tres de las 4 especies introducidas encontradas en este estudio parasitan a especies de la misma familia que su huésped original, en particular, S. acheilognathi y G. cichlidarum que se encontraron parasitando a N. moralesi y V. fenestrata, la primera especie endémica del área de estudio y la segunda nativa de México, lo cual podría indicar que la ictiofauna nativa de esta área natural protegida corre el riesgo de convertirse en huésped de estas especies introducidas, lo que podría causar un impacto negativo en términos fisiológicos y ecológicos (Salgado-Maldonado y Rubio-Godoy, 2014); para el caso de S. acheilognathi y C. formosanus, esto se debe principalmente a su baja especificidad hospedadora (Bean, 2008; Bean y Bonner, 2010; Hernández-Ocampo et al., 2012).

Los estudios sobre helmintos parásitos en las áreas naturales protegidas son importantes para el diagnóstico y caracterización de las mismas, ya que los parásitos forman parte de la biodiversidad de los ecosistemas, existiendo complejas interacciones inter e intraespecíficas.

Agradecimientos

A los proyectos “Diagnóstico de las especies invasoras de peces en el área oaxaqueña de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán”, clave LI007 de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio) y registro SIP-2015-RE/054 de la Secretaría de Investigación y Posgrado (SIP) del Instituto Politécnico Nacional (IPN) y “Relación Trófica Entre Especies Exóticas y Nativas de Peces en la Parte Oaxaqueña de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán”, clave SIP 20164780 del IPN, cuyo responsable es E.M.R., por el financiamiento económico y el apoyo logístico. Agradecemos a Adriana García Vásquez, Carlos Mendoza Palmero, David Osorio Sarabia por su ayuda en la identificación de algunas especies de monogeneos y nematodos; a Luis García Prieto, por su apoyo en el préstamo y el depósito de ejemplares de la CNHE. De manera particular, también agradecemos a Eufemia Cruz Arenas, Calixto Rojas, Camilo Julián, Rubí Marcos, Leopoldo Andrade, Alejandra López y Eduardo Hernández por el apoyo brindado en las recolectas de campo y en el laboratorio. C.D.P.P. es investigador del sistema Cátedra Conacyt, Instituto de
Ecología, A.C.

Referencias

Aguilar-Aguilar, R., José-Abrego, A. y Pérez-Ponce de León, G. (2010). Cestoda, Bothriocephalidae, Bothriocephalus acheilognathi Yamaguti, 1934; Nematoda, Rhabdochonidae, Rhabdochona canadensis Moravec and Arai, 1971: new records for the state of Puebla, Mexico, and a new fish host. Chek List, 6, 437–438.

Andrade-Gómez, L. (2015). Diferenciación morfológica y molecular de cuatro especies de tremátodos de la familia Haploporidae Nicoll, 1914 (Digenea) parásitos de peces dulceacuícolas de México y partes de América Central (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad de México.

Bean, G. M. (2008). Occurrence and impact of the asian fish tapeworm Bothriocephalus acheilognathi in the Río Grande (Río Bravo del norte) (Tesis). Texas State University. San Marcos, Texas, USA.

Bean, G. M. y Bonner, H. T. (2010). Spatial and temporal distribution of the Asian fish tapeworm Bothriocephalus acheilognathi (Cestoda: Bothriocephalidea) in the Río Grande (Río Bravo del Norte). Journal of Aquatic Animal Health, 22, 182–189.

Bush, A. O., Lafferty, K. D., Lotz, J. M. y Shostak, A. W. (1997). Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al., revisited. Journal of Parasitology, 83, 575–583.

Canseco-Márquez, L. y Gutiérrez-Mayen, M. G. (2010). Anfibios y reptiles del valle de Tehuacán- Cuicatlán. Mexico D.F.: Conabio.

Caspeta-Mandujano, J. M. (2010). Nematodos parásitos de peces de agua dulce de México. México D.F.: AGT.

Choudhury, A., Zheng, S., Pérez-Ponce de León, G., Martínez-Aquino, A., Brosseau, C. y Gale. E. (2013). The invasive Asian fish tapeworm, Bothriocephalus acheilognathi Yamaguti, 1934, in the Chagres River/Panama Canal drainage, Panama. BioInvasions Records, 2, 99–104.

Conabio (Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad). (2016). Áreas Naturales Protegidas de México. Recuperado el 20 de junio, 2016 de: http://www.biodiversidad.gob.mx/region/areasprot/enmexico.html

Dávila, P., Arizmendi, M. D. C., Valiente-Banuet, A., Villaseñor, J. L., Casas, A. y Lira, R. (2002). Biological diversity in the Tehuacán-Cuicatlán Valley, Mexico. Biodiversity and Conservation, 11, 421–442.

Diario Oficial de la Federación. (1998). Decreto por el que se declara área natural protegida, con el carácter de Reserva de la Biosfera, la región denominada Tehuacán-Cuicatlán, ubicada en los estados de Oaxaca y Puebla. México D.F.

Ergens, R. (1969). The suitability of Ammonium Picrate-Glycerin in preparing slides of lower Monogenoidea. Folia Parasitologica, 16, 320.

García-Vásquez, A., Hansen, H., Christison, K. W., Bron, J. E. y Shinn, A. P. (2011). Description of three new species of Gyrodactylus Von Nordmann, 1832 (Monogenea) parasitizing Oreochromis niloticus niloticus (L.) and O. mossambicus (Peters) (Cichlidae). Acta Parasitologica, 56, 20–33.

Hernández-Ocampo, D., Pineda-López, R. F., Ponce-Palafox, J. T. y Arredondo-Figueroa, J. L. (2012). Parasitic helminth infection in tropical freshwater fishes of commercial fish farms, in Morelos State, Mexico. International Journal of Animal and Veterinary Advances, 4, 338–343.

Lagunas-Calvo, O., Aguilar-Aguilar, R., Islas-Ortega, A. G. y Martínez-Aquino, A. (2016). Parásitos de peces dulceacuícolas de la porción oaxaqueña de la provincia biogeográfica Sierra Madre del Sur. En I. Luna-Vega, D. Espinosa y R. Contreras-Medina (Eds.), Biodiversidad de la Sierra Madre del Sur (pp. 313–323). Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

López-Jiménez, S. (1987). Enfermedades más frecuentes las carpas cultivadas en México. Revista Mexicana de Acuacultura, 2, 11–13.

Martínez-Ramírez, E. (1999). Taxonomía y zoogeografía de la ictiofauna dulceacuícola del estado de Oaxaca, México(Tesis doctoral). Universidad de Barcelona, España.

Martínez-Ramírez, E., Cruz-Arenas, E., Cruz-Ruíz, G. I. y Gómez-Ugalde, R. M. (2013). Los peces de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, región Oaxaca. En M. Briones-Salas, G. Manzanero y G. G. Pérez (Eds.), Estudios en zonas áridas de Oaxaca (pp. 130–144). Oaxaca: Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca del Instituto Politécnico Nacional.

Martínez-Ramírez, E., Gómez-Ugalde, R. M., Cruz-Arenas, E., Cruz-Ruíz, G. I. y Godínez, J. A. E. (2010). Viviparous fishes from oaxacan area of the Biosphere Reserve Tehuacan-Cuicatlan. En M. C. Uribe y H. J. Grier (Eds.), Viviparous fishes II (pp. 437–441). Homestead, Florida: New Life Publications.

Mendoza-Franco, E. F., Caspeta-Mandujano, J. M., Salgado-Maldonado G. y Matamoros. W. A. (2015). Two new species of Urocleidoides Mizelle y Price, 1964 (Monogenoidea) from the gill lamellae of Profundulids and Poeciliids from Central America and southern Mexico. Folia Parasitologica, 62, 059.

Miller, R. R., Minckley, W. L. y Norris, S. M. (2005). Freshwater fishes of Mexico. Chicago: University of Chicago.

Pérez-Ponce de León, G., Lagunas-Calvo, O., García-Prieto, L., Briosio-Aguilar, R. y Aguilar-Aguilar, R. (2017). Update on the distribution of the co-invasive Schyzocotyle acheilognathi (= Bothriocephalus acheilognathi), the Asian fish tapeworm, in freshwater fishes of Mexico. Journal of Helminthology, 91, 174–196.

Pérez-Ponce de León, G., Pinacho-Pinacho, C. D., Mendoza-Garfias, B., Choudhury, A. y García-Varela, M. (2016). Phylogenetic analysis using the 28s rna gene reveals that the genus Paracreptotrema (Digenea: Allocreadiidae) is not monophyletic; description of two new genera and one new species. Journal of Parasitology, 102, 131–142.

Pérez-Ponce de León, G., Pinacho-Pinacho, C. D., Mendoza-Garfias, B. y García-Varela, M. (2015). Phyllodistomum spinopapillatum sp. nov. (Digenea: Gorgoderidae), from the Oaxaca killifish Profundulus balsanus (Osteichthyes: Profundulidae) in Mexico, with new host and locality records of P. inecoli: morphology, ultrastructure and molecular evidence. Acta Parasitologica, 60, 298–307.

Pinacho-Pinacho, C. D., García-Varela, M., Hernández-Orts, J., Mendoza-Palmero, C. A., Sereno-Uribe, A. L., Martínez-Ramírez, E. et al. (2015). Checklist of the helminth parasites of the genus Profundulus Hubbs, 1924 (Cyprinodontiformes, Profundulidae), an endemic family of freshwater fishes in Middle-America. Zookeys, 523, 1–30.

Poulin, R., Besson, A. A., Morin, M. B. y Randhawa, H. S. (2016). Missing links: testing the completeness of host-parasite checklists. Parasitology, 143, 114–122.

Razo-Mendivil, U., Pérez-Ponce de León, G. y Rubio-Godoy, M. (2013). Integrative taxonomy identifies a new species of Phyllodistomum (Digenea: Gorgoderidae) from the two spot livebearer, Heterandria bimaculata (Teleostei: Poeciliidae), in Central Veracruz, Mexico. Parasitology Research, 112, 4137–4150.

Salgado-Maldonado, G. (1979). Procedimientos y técnicas generales empleados en los estudios helmintológicos. Mexico D.F.: Dirección General de Acuicultura, SAGARPA.

Salgado-Maldonado, G., Aguilar-Aguilar, R., Cabañas-Carranza, G., Soto-Galera, E. y Mendoza-Palmero, C. (2005). Helminth parasites in freshwater fish from the Papaloapan river basin, Mexico. Parasitology Research, 96, 69–89.

Salgado-Maldonado, G., Matamoros, W. A., Kreiser, B. R., Caspeta-Mandujano, J. M. y Mendoza-Franco, E. F. (2015). First record of the invasive Asian fish tapeworm Bothriocephalus acheilognathi in Honduras, Central America. Parasite, 22, 1–6.

Salgado-Maldonado, G. y Rubio-Godoy, M. (2014). Helmintos parásitos de peces de agua dulce introducidos. En R. Mendoza y P. Koleff (Eds.), Especies acuáticas invasoras en México (pp. 269–285). Mexico D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.

Scholz, T. y Salgado-Maldonado, G. (2000). The introduction and dispersal of Centrocestusformosanus (Nishigori, 1924) (Digenea: Heterophyidae) in Mexico: a review. The American Midland Naturalist, 143, 185–200.

Semarnat (Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales). (2010). Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental – Especies nativas de México de flora y fauna silvestres – Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio – Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación. 30 de diciembre de 2010, Segunda Sección, México.

Semarnat (Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales). (2013). Plan de manejo de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán. Conanp. México D.F.