Diversidad alfa y beta de la avifauna en bosques tropicales húmedos y semihúmedos de la sierra de Atoyac, una región prioritaria para la conservación del sur de México

Alpha and beta bird diversity in humid and semi-humid tropical forests of the sierra de Atoyac, a priority region for conservation of southern Mexico

 

Los bosques mesófilos de montaña (BMM) y los bosques tropicales subcaducifolios (BTS) del Pacífico mexicano poseen una alta complejidad estructural debido a las condiciones ambientales de calor y humedad en las que se desarrollan (Challenger y Soberón, 2008). Además de estas características, su distribución en gradientes altitudinales favorece una gran diversidad biológica (Challenger, 1998; Challenger y Soberón, 2008; Rzedowski, 2006). Esta distribución está confinada principalmente a cañadas húmedas y semihúmedas, así como a laderas protegidas que promueven una condición de aislamiento geográfico que ha favorecido la evolución de taxones de distribución restringida (Gual-Díaz y Rendón-Correa, 2017; Gutiérrez-Báez et al., 2017; Palacios-Wassenaar et al., 2018; Ruiz-Jiménez et al., 2012). Particularmente, en la sierra Madre del Sur (SMS), estos 2 tipos de vegetación se distribuyen por debajo de los 1,300 m de altitud, aunque el BMM llega a desarrollarse hasta los 2,000 m (Diego-Pérez et al., 2001). La importante biodiversidad y los altos niveles de endemismo que presentan estos bosques a lo largo de la SMS, es resultado de la combinación de condiciones orográficas y climáticas (Espinosa et al., 2016). Desde el punto de vista orográfico, la SMS cuenta con un macizo montañoso muy antiguo formado por plegamientos que datan del Paleozoico al Cenozoico (Velasco-de León et al., 2016). Por otra parte, en esta región existen gradientes climáticos que promueven la formación de microambientes, además de que la SMS presenta la precipitación anual más alta del país (Hernández-Cerda et al., 2016). Así, tanto los bosques mesófilos como los tropicales subcaducifolios que se distribuyen en las montañas de la SMS han originado que varias especies de aves de origen neotropical como algunos trepatroncos (Dendrocolaptes sheffleri; Navarro-Sigüenza et al., 2020), colibríes (Phaethornis mexicanus, Lampornis margaritae, Lamprolaima occidentalis; Arbeláez-Cortés y Navarro-Sigüenza, 2013; Cortés-Rodríguez et al., 2008; Zamudio-Beltrán y Hernández-Baños, 2018), tucanes (Aulacorhynchus wagleri; Puebla-Olivares et al., 2008) y rascadores (Arremon kuhenerii; Navarro-Sigüenza et al., 2013) desarrollen un alto grado de especialización a estos bosques tropicales y a las condiciones de humedad que allí prevalecen. Aunado a ello, la poca conectividad que muestran varias poblaciones de aves en estos bosques dentro de la SMS, ha promovido la evolución de numerosos taxones endémicos (e.g., Chlorospingus albifrons, Cyanocorax speciosa, Cyrtonyx sallei; Navarro-Sigüenza y Peterson, 2004; Ornelas et al., 2013; Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000), que a su vez incrementan la biodiversidad en la región.

Los BTS y BMM albergan una alta diversidad avifaunística a nivel nacional (240 y 551 especies, respectivamente; Escalante et al., 1993; Navarro-Sigüenza et al., 2014). De manera particular, a lo largo de la SMS en Guerrero existen algunos estudios que resaltan la importancia de estos bosques por su gran diversidad de especies (Navarro, 1992; Sierra-Morales et al., 2018). Sin embargo, el ritmo acelerado al que estos bosques están desapareciendo por causas antropogénicas, es una de las múltiples razones para promover el estudio del estado actual que guardan las comunidades de aves en estos ecosistemas altamente biodiversos. Por ejemplo, la vegetación primaria de los BTS y BMM en Guerrero ha sido modificada en aproximadamente 28% y 19%, respectivamente (Semarnat, 2013). Esto evidencia la potencial reducción en las condiciones de idoneidad ambiental para varias especies de aves que allí se distribuyen (Almazán-Núñez et al., 2018; Sierra-Morales et al., 2016). Así, varios procesos ecológicos en los que participan, como la polinización, dispersión de semillas y control de plagas también se ven alterados (Şekercioğlu et al., 2004). Adicionalmente a estas modificaciones, los efectos de reducción de áreas de distribución por cambio climático, se espera incrementen en los ecosistemas de mayor humedad debido a la disminución de precipitación (Ponce-Reyes et al., 2012; Rojas-Soto et al., 2012). Por ende, es de gran importancia realizar estudios biológicos y ecológicos para diagnosticar la condición actual de la biota en estos bosques. Esto es particularmente cierto para una de las entidades del país con alta riqueza biológica como lo es Guerrero, que paradójicamente ostenta uno de los últimos lugares a nivel nacional en áreas para la protección y conservación de sus ecosistemas (Conanp, 2019; Koleff y Moreno, 2006).

El objetivo de este estudio fue analizar la riqueza y composición taxonómica de las aves presentes en fragmentos de BTS y BMM en un gradiente altitudinal de la sierra de Atoyac, ubicada en la sierra Madre del Sur de Guerrero. Se evaluó la completitud de los inventarios para cada tipo de vegetación y se analizó la riqueza total de especies, endemismo y diversidad beta de aves residentes a lo largo del gradiente altitudinal en el que se distribuyen los fragmentos de BTS y BMM del área de estudio. Se describió también el tipo de dieta, estacionalidad, endemismo y estatus de conservación de la avifauna presente. Finalmente, se discute acerca de las prioridades de conservación de la sierra de Atoyac desde el punto de vista del conocimiento y representación taxonómica de su avifauna, considerada como prioritaria para la conservación a nivel nacional e internacional. 

Materiales y métodos

El estudio se llevó a cabo en la sierra de Atoyac, ubicada dentro del municipio de Atoyac de Álvarez, Guerrero, en el suroccidente de México (17°32’28.65”-17°3’31.36” N, 100°30’14.17”-100°17’46.84” O; fig. 1). El área de estudio presenta un régimen de precipitación bien marcado a lo largo del año, con una época de lluvias en los meses de mayo a octubre y de secas de noviembre a abril. La precipitación oscila entre 800-2,000 mm (Vidal-Zepeda, 1990). Los climas dominantes que se encuentran en la zona son cálido subhúmedo, cálido húmedo y templado subhúmedo, y presenta una temperatura media anual de 22 °C (García, 2004). La orografía es muy accidentada con pendientes que alcanzan los 45° y elevaciones de hasta 3,500 m snm (fig. 1). El área de estudio presenta distintos tipos de vegetación como el bosque mesófilo de montaña, bosque tropical subcaducifolio (ambos generalmente asociados a cafetales), bosque de pino, bosque de encino, bosques mixtos de pino-encino y encino-pino, vegetación secundaria, así como áreas agrícolas y potreros de uso ganadero (INEGI, 2016). Tanto el BMM como el BTS, son tipos de vegetación con características tropicales que se distribuyen en sectores de laderas hondonadas y barrancas donde la exposición de luz y la presencia de corrientes de agua generan condiciones de mayor humedad que en las áreas cercanas (Palacios-Wasenaar et al., 2018). Sin embargo, en el bosque mesófilo las condiciones de humedad son todavía mayores debido a las altas precipitaciones que suelen registrarse y a la constante inmersión de nubes (Challenger y Soberón, 2008; Gual-Díaz y González-Medrano, 2014, Rzedowski, 2006). Además, este bosque presenta elementos arbustivos y herbáceos predominantemente tropicales, pero sostiene especies arbóreas de afinidad neártica (Hamilton et al., 1995).

El muestreo se realizó de manera efectiva en 17 meses transcurridos entre febrero del 2017 y julio del 2019, considerando fragmentos de BMM y BTS (433.3 km² y 182 km², respectivamente; INEGI, 2016). En total se invirtieron 63 días de trabajo de campo, 40 en BMM y 23 en BTS. Se realizaron transectos lineales de forma aleatoria en cada tipo de vegetación cuya longitud generalmente fue de 2.5 km. Esta distancia recorrida se debió principalmente al tamaño de los parches de bosque y a la accesibilidad de los mismos. El muestreo contempló los horarios de mayor actividad de las aves, desde el amanecer hasta las 11:00 h, y por la tarde de 16:00 a 18:30 h. Se recorrieron en total 126 transectos a lo largo del área de estudio, lo que equivale a 315 km, de los cuales 200 km se recorrieron en el BMM y 115 km en el BTS. Los transectos eran recorridos si las condiciones climáticas eran adecuadas para la observación de las aves. Todos los transectos fueron realizados por un máximo de 3 personas. Se utilizaron binoculares (8 × 42 y 10 × 50) y guías de campo para identificar a las especies (Howell y Webb, 1995; Peterson y Chalif, 1989; Sibley, 2000). El orden sistemático a nivel específico siguió la propuesta taxonómica de Navarro-Sigüenza y Peterson (2004) basado en el concepto filogenético-evolutivo de especie. Este enfoque utiliza como criterio para designar los límites de especies el reconocimiento de caracteres únicos (autapomorfías) o combinaciones únicas para identificar y delimitar a las unidades evolutivas o linajes (McKitrick y Zink, 1988). Así, este criterio es más relevante en términos de la conservación de la avifauna ya que, de acuerdo con este criterio, las especies intrínsecamente sufren una disminución en sus áreas de distribución al reconocerlas como poblaciones alopátricamente diferenciadas (Rojas-Soto et al., 2010). A nivel supraespecífico, se siguieron los lineamientos de la American Ornithological Society (Chesser et al., 2019).

Se obtuvo el número potencial de especies para cada tipo de vegetación con base en el estimador de cobertura basado en incidencia (ICE), utilizando como unidad de esfuerzo el número de días de muestreo en el programa EstimateS 9.1 (Colwell, 2013). ICE basa su estimación en la cobertura de muestra, i.e., proporción de la riqueza representada en un conjunto de muestras de incidencia replicada (Gotelli y Colwell, 2011), por lo que es insensible al tamaño de muestra (Hortal et al., 2006). Se comparó la riqueza de especies de aves entre tipos de vegetación obteniendo las curvas de rarefacción-extrapolación de los datos observados con base en la cobertura de muestra en el programa iNEXT (Chao et al., 2016). Se calculó el primer orden de diversidad (q = 0) que corresponde a la riqueza de especies (números de Hill; Jost, 2006). Estos valores se compararon con intervalos de confianza del 84%, los cuales presentan mayor robustez en pruebas de significancia con un α = 0.05 (MacGregor-Fors y Payton, 2013).

Se comparó la riqueza total de especies y el endemismo de aves considerando los 2 tipos de vegetación en el gradiente altitudinal (600 a 2,200 m de altitud). Para realizar este análisis y asegurar una mejor distribución de las localidades en cada uno de los intervalos de altitud, las localidades de muestreo se agruparon en intervalos de 200 m: 600-700 m, 800-900 m, 1,000-1,100 m, 1,200-1,400 y > 1,700 m. Este último intervalo incluye sitios de muestreo a 1,700 y 2,200 m de altitud. Así, se obtuvo un total de 3 localidades por cada intervalo altitudinal. Para evaluar el efecto de los intervalos altitudinales en la riqueza de especies residentes y número de especies endémicas, se ejecutó un modelo lineal generalizado (GLM por sus siglas en inglés) con distribución de error tipo Gamma. Cuando hubo diferencias significativas se aplicó una prueba de comparaciones múltiples de Scott-Knott (Scott y Knott, 1974). Se utilizó esta prueba debido a que no presenta problemas de superposición entre grupos en comparación con otros procedimientos de comparación múltiple (Jelihovschi et al., 2014). Estos análisis se realizaron con las librerías “Stats” y “ScottKnott” (Jelihovschi et al., 2014) usando la función ‘SK’ en R 3.6.1 (R Development Core Team, 2019).

Se calculó la diversidad beta de aves residentes entre tipos de vegetación e intervalos altitudinales con el índice de disimilitud de Sørensen (β_SOR; Baselga, 2010; Baselga y Orme, 2012). Debido a que la diversidad beta (β_SOR) es el resultado del reemplazo de especies entre sitios (recambio) y la pérdida de especies de un sitio a otro (anidamiento), se calcularon sus 2 componentes: recambio espacial (β_SIM) y anidamiento de especies (β_NES) para los tipos de vegetación y los intervalos de altitud (Baselga, 2010). Para este análisis se excluyeron a las especies migratorias, debido a que los muestreos en los pisos altitudinales y los tipos de vegetación se realizaron en diferentes momentos del año. Estos análisis se ejecutaron con la librería “betapart” (Baselga y Orme, 2012) en R 3.6.1 (R Development Core Team, 2019).

Se asignaron categorías de tipo de dieta (i.e., frugívoros, granívoros, insectívoros, nectarívoros, omnívoros), mediante observaciones directas en campo y literatura especializada (del Hoyo et al., 2018; González-Salazar et al., 2014). También se incluyeron categorías con las 2 principales dietas mixtas (e.g., insectívoro-frugívoros y granívoro-frugívoros), cuando se observó este comportamiento durante los muestreos. Las especies de aves se categorizaron de acuerdo a su estacionalidad: 1) residentes permanentes, especies que se encuentran en México durante todo el año; 2) migratorias de invierno, especies que llegan a México durante el otoño-invierno, arribando de sus sitios de anidación, y parten en primavera, 3) migratorias de verano, especies que se encuentran en un área durante el verano y anidan en México durante la primavera (Howell y Webb, 1995). Para asignar las categorías de endemismo de las aves del área de estudio, se utilizó la propuesta de Peterson y Navarro-Sigüenza (2000), quienes con base en el concepto filogenético/evolutivo de especie categorizan a las especies de aves de acuerdo a su endemismo al oeste de México: 1) endémica a las montañas, 2) tierras bajas y, 3) zonas internas del sur. Se utilizó esta propuesta debido a que varias poblaciones distribuidas en la sierra de Atoyac representan linajes diferenciados, que bajo la taxonomía tradicional basada en el concepto biológico de especie son subestimados. Por último, el estatus de conservación se basó en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2010) y la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN, 2020). 

Resultados

En total se registraron 206 especies, distribuidas en 41 familias y 18 órdenes en el área de estudio (apéndice). De este total, el BMM presentó mayor riqueza de especies de aves (180 especies) comparado con el BTS (140 especies; fig. 2). Con base en el estimador ICE, se obtuvo 83% y 85% del total de la riqueza específica esperada para el tiempo y el espacio muestreados en el BTS y BMM, respectivamente. Los datos extrapolados en ambos tipos de vegetación mostraron una tendencia asintótica (fig. 2).

Por otro lado, la mayor riqueza de especies fue significativamente más alta en el intervalo de 1,200-1,400 m de elevación en comparación con el resto del gradiente altitudinal (F = 7.82, p = 0.01; fig. 3a). Para el endemismo, aunque la tendencia fue similar al patrón observado de la riqueza, no existió un efecto significativo de los intervalos altitudinales (F = 1.67, p = 0.24, fig. 3b).

El valor de la diversidad beta total (β_SOR) de aves entre tipos de vegetación fue de 0.25. Sin embargo, cuando la diversidad beta es dividida, los componentes de recambio (β_SIM) y anidamiento (β_NES) entre tipos de vegetación mostraron valores bajos (β_SIM = 0.14 y β_NES = 0.11). La β_{SOR promedio} de aves entre intervalos altitudinales fue de 0.39, mientras que los valores promedio de recambio y anidamiento aumentaron en comparación con los valores obtenidos entre los tipos de vegetación (β_{SIM promedio} = 0.26, β_{NES promedio} = 0.15; tabla 1). El intervalo de altitud de 1,200-1,400 m fue el que presentó el mayor número de especies únicas (un total de 35 especies), por lo que su aporte al β_SIM y β_NES fue en promedio de 0.16 y 0.22, respectivamente. El análisis de clasificación a lo largo del gradiente altitudinal mostró 2 agrupaciones principales: la primera incluyó únicamente a sitios de BMM (> 1,700 m) y la segunda agrupación fue formada por los 4 intervalos altitudinales restantes. Este segundo grupo tuvo a su vez 2 subgrupos: el primero conformado por 2 intervalos de altitud con presencia de BMM (1,000-1,100 m y 1,200-1,400 m) y el segundo subgrupo se formó por otros 2 intervalos altitudinales de BTS (600-700 m y 800-900 m; fig. 4).

Los tipos de dieta mejor representados en los BMM y BTS fueron la insectívora (37% y 32%, respectivamente) e insectívoro-frugívora (23% y 26%, respectivamente; fig. 5). Otros grupos de aves como los nectarívoro-insectívoros (8.7% y 10.5%) y carnívoros (6.5% y 8.4%) también estuvieron bien representados en los BMM y BTS, respectivamente. 

Del total de especies registradas, 162 especies son residentes permanentes y 44 migratorias (apéndice). La proporción de aves residentes permanentes, migratorias de invierno y de verano fue muy similar en ambos tipos de vegetación (fig. 6). Un total de 39 especies es endémico del oeste de México (apéndice), 24 lo son de las tierras bajas del sur, 12 de las montañas del sur y 3 de las zonas internas del sur. Ambos tipos de vegetación mostraron mayor proporción de aves endémicas de las tierras bajas del sur (fig. 6), mientras que la afinidad del endemismo a las montañas del sur aumentó en el BMM, en el BTS hubo mayor proporción de aves endémicas de las zonas internas del sur. Por otro lado, 42 especies de aves se encontraron en alguna categoría de riesgo de acuerdo con la NOM-059-SEMARNAT-2010 y lista roja de la UICN (apéndice). De acuerdo con la NOM-059, el BMM tuvo mayor proporción de aves en peligro de extinción (15%) y el BTS mayor proporción de aves sujetas a protección especial (57%). Además, del total de aves consideradas por la UICN para el BTS y BMM, entre 60% y 67%, respectivamente, se encuentran en las categorías de vulnerables, en peligro crítico y en peligro de extinción (fig. 6).

Tabla 1

Valores de recambio taxonómico (β_SIM; abajo de la diagonal) y disimilitud resultante de la anidación (β_NES; arriba de la diagonal) en los intervalos altitudinales de bosques tropicales húmedos y semihúmedos en la sierra de Atoyac, Guerrero.

	600-700 m	800-900 m	1,000-1,100 m	1,200-1,400 m	> 1,700 m
600-700m		0.08	0.03	0.19	0.11
800-900m	0.14		0.12	0.1	0.18
1,000-1,100m	0.26	0.18		0.23	0.09
1,200-1,400m	0.14	0.19	0.11		0.34
> 1,700m	0.5	0.42	0.5	0.21

 

Discusión

La riqueza de especies obtenida para el área de estudio fue alta, comparativamente representa más de la tercera parte de la avifauna del estado de Guerrero (38%, 549 especies; Navarro, 1998; Sierra-Morales et al., 2019) y de la provincia biogeográfica de la sierra Madre del Sur (33%, 622 especies; Navarro-Sigüenza et al., 2016). Esta riqueza es resultado de una combinación de distintos elementos tanto históricos como ecológicos. Desde el punto de vista histórico, la sierra de Atoyac está enclavada dentro de la SMS, un sistema montañoso muy antiguo que data del Paleozoico al Cenozoico formado a partir de distintos eventos tectónicos que derivaron en plegamientos y propiciaron una orografía muy accidentada (Santamaría-Díaz, 2016; Velasco-de León et al., 2016). Adicionalmente, los eventos paleoclimáticos por medio de las fluctuaciones climáticas ocurridas principalmente durante el Pleistoceno en las regiones tropicales del sur de México, incrementaron la diversidad biológica en esta región (Espinosa et al., 2008). Estos procesos históricos han originado taxones con una larga historia de diversificación en aislamiento y que, en combinación con factores ecológicos como el clima y la estructura de los tipos de vegetación han potencializado la diversidad de especies de aves en esta región (Navarro-Sigüenza et al., 2016). Así, por ejemplo, han evolucionado formas que le dan identidad a esta región como el colibrí coqueta cresta corta (Lophornis brachylophus), una especie microendémica a la sierra de Atoyac (Banks, 1990) y el rascador gorra castaña (Arremon kuehnerii), una población diferenciada que se encuentra restringida en las montañas húmedas del centro de Guerrero (Navarro-Sigüenza et al., 2013). Existen otras formas cuya distribución incluye una buena parte de los bosques montañosos húmedos de la sierra Madre del Sur, como el colibrí guerrerense (Eupherusa poliocerca), la chara garganta blanca (Cyanolyca mirabilis) y el vencejo carablanca (Cypseloides storeri). Esfuerzos previos han resaltado la importancia biológica de la sierra de Atoyac en grupos como las bromelias (Pulido-Esparza et al., 2004), anfibios y reptiles (Flores-Villela y Ochoa-Ochoa, 2016), aves (Aid et al., 1997; Navarro, 1992) y mamíferos (Monteagudo y León-Paniagua, 2002; Santos-Moreno y Alfaro, 2016). Los resultados obtenidos en este estudio se tradujeron en un incremento de 21% en la riqueza de aves (206 especies) de acuerdo con un estudio previo realizado por Navarro (1992) para esta misma sierra (162 especies). Este aumento en el número de especies denota la importante biodiversidad de aves que albergan el BMM y BTS, pero también la necesidad de mantener estrategias de monitoreo de la diversidad biológica a largo plazo en regiones prioritarias

Tanto la riqueza total de aves, como las endémicas, mostraron un mayor número de especies en elevaciones intermedias, específicamente en los 1,200-1,400 m, el cual disminuyó en el intervalo de altitud más alto. Este patrón de mayor riqueza en zonas intermedias a lo largo de gradientes altitudinales coincide con lo reportado en estudios previos sobre aves (Kattan y Franco, 2004; Jaime-Escalante et al., 2016) y mamíferos (McCain, 2004, 2005). En ambientes tropicales, diversos estudios a lo largo de gradientes altitudinales han evidenciado que la riqueza de especies está asociada con la precipitación y la productividad, las cuales con frecuencia demuestran relaciones en forma de joroba (Rosenzweig, 1995; McCain, 2005). En la región de estudio, estas zonas intermedias coinciden con la presencia de bosque mesófilo de montaña, un tipo de vegetación que presenta alta humedad en comparación con los BTS y que se logra desarrollar bajo precipitaciones por arriba de los 3,000 mm (Gual-Díaz y González-Medrano, 2014). Así, es probable que la riqueza de especies de aves esté respondiendo a esta productividad. Por otra parte, el mayor número de especies encontradas en las zonas intermedias del gradiente apoya la hipótesis de dominio medio (Colwell y Lees, 2000). Esta hipótesis establece que, debido a constricciones geométricas a lo largo de las montañas, el mayor número de especies se encontrará en las zonas de altitud intermedia. Al igual que la riqueza, el endemismo incrementó en zonas intermedias con presencia de bosque mesófilo, aunque sin efectos significativos de los intervalos altitudinales. En este contexto, los BMM son reconocidos por los altos niveles de endemismo que presentan debido a las condiciones climáticas tan particulares y al aislamiento geográfico natural en el que se desarrollan (Hernández-Baños et al., 1995; Watson y Peterson, 1999). Ejemplo de evolución in situ en los BMM es el complejo Chlorospingus flavopectus, mismo que a lo largo de su área de distribución en este tipo de vegetación muestra una alta diferenciación en sus poblaciones mediada por procesos de especiación (Bonaccorso et al., 2008).

Los resultados del recambio y el anidamiento entre tipos de vegetación fueron bajos. El hecho de que ambos bosques se distribuyan de forma contigua en elevaciones intermedias (de 700 a 1,300 msnm) a lo largo de gradientes altitudinales confiere que las comunidades bióticas que allí se distribuyen tengan cierto grado de similitud en su composición (Navarro, 1992). Aunque existen ciertas discrepancias en los niveles de humedad en los que se desarrollan ambos tipos de vegetación, en general, las características ambientales (e.g., ubicación en cañadas y laderas protegidas), de ambos bosques permiten que varias especies de aves neotropicales se adecúen a tales condiciones (Navarro-Sigüenza et al., 2014; Stotz et al., 1996). Por mencionar algunos ejemplos, especies de las familias Trochilidae, Trogonidae y Thraupidae están presentes en su gran mayoría en ambos tipos de vegetación. De particular interés son las especies endémicas como Lophornis brachylophus cuya distribución abarca ambos bosques (Sierra-Morales et al., 2016), así como linajes bien diferenciados que constituirían nuevas especies, e.g., Dendrocolaptes sheffleri (Navarro-Sigüenza et al., 2020). 

El mayor recambio de especies se observó en el intervalo de > 1,700 m de altitud. En este intervalo se observó a la mayoría de especies con afinidad neártica que se distribuyen en ambos tipos de vegetación, tales como Glaucidium gnoma, Dryobates villosus, Cyanocitta stelleri, Cardellina rubra, C. rubrifrons y Diglossa baritula (Ramírez-Bastida et al., 2015). Los BMM que se desarrollan en las partes altas de un gradiente altitudinal difieren de aquellos ubicados en altitudes más bajas debido a que varios elementos principalmente arbóreos son también de origen neártico (Hamilton et al., 1995). Así, las condiciones estructurales de estos bosques tienden a diferir en comparación con los ubicados en altitudes inferiores. Por ejemplo, los BMM por arriba de los 2,000 m de altitud llegan a desarrollarse en colindancia con bosques de Abies, por lo que es posible que incluso en las partes altas se presenten también heladas y como consecuencia una disminución en la temperatura (Gual-Díaz y González-Medrano, 2014). Estas condiciones climáticas y estructurales del bosque a lo largo de un gradiente altitudinal, suelen ser determinantes en la distribución de las especies (McCain y Grytnes, 2010; Navarro, 1992; Watson y Peterson, 1999). El intervalo altitudinal de 1,200-1,400 m además de presentar la mayor riqueza, también mostró el mayor número de especies únicas, razón por la cual tuvo los valores más altos de anidamiento. 

De acuerdo con la dieta principal de las especies en ambos tipos de bosque, los insectívoros e insectívoro-frugívoros fueron los mejor representados, resultado que concuerda con lo observado en otros bosques tropicales húmedos a lo largo de Mesoamérica (Eisermann y Schulz, 2005; Rueda-Hernández et al., 2015). La mayoría de estas especies pertenecen a la familia Tyrannidae, la cual está ampliamente distribuida en América y cuyas especies suelen tener comportamientos gregarios que favorecen su detección (Barden, 1941; Fitzpatrick, 2004; Howell y Webb, 1995; Pomara et al., 2007; Thiollay, 2003). Estas especies cumplen funciones sumamente importantes en los ecosistemas, ya que regulan altas densidades poblacionales de insectos (Şekercioğlu et al., 2004). A su vez, varias de estas especies complementan su dieta con frutos y dispersan sus semillas, contribuyendo a la restauración pasiva de estos bosques tropicales húmedos (Hernández-Ladrón de Guevara et al., 2012). Adicionalmente, los bosques tropicales húmedos y semihúmedos del área de estudio están en su mayoría asociados a cafetales, por lo que mantienen condiciones estructurales y de composición similares a la de bosques primarios (Alvarez-Alvarez et al., 2020; González-Zamora et al., 2016). Esto ha permitido la presencia mayoritaria de ciertos grupos de insectívoros dependientes del sotobosque (e.g., Basileuterus belli, Dromococcyx phasianellus, Henicorhina leucophrys, Thryophilus pleurostictus) y una disminución de omnívoros y granívoros (e.g., Calocitta formosa, Columbina inca, Pitangus sulphuratus, Sporophila torqueola) que generalmente se favorecen de las modificaciones a la vegetación natural (Tejeda-Cruz y Gordon, 2008; Tejeda-Cruz y Sutherland, 2004).

El número de especies endémicas representó la quinta parte del total de la avifauna del área de estudio. Este número es alto y obedece principalmente a que la sierra de Atoyac se ubica en una de las zonas de más alto endemismo en México (Luna-Vega et al., 2016). Esto a su vez ha promovido una prolongada historia de aislamiento para las poblaciones que se distribuyen en este complejo sistema montañoso (Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000). Dado que la sierra Madre del Sur tiene mayor influencia por los trópicos (Hernández-Cerda et al., 2016), era de esperarse que los endemismos del área de estudio resultaran ser de las tierras bajas. Por otra parte, resalta el hecho de que para el BMM se encontró un mayor número de especies de aves en peligro de extinción por la NOM-059, así como vulnerables, en peligro crítico y de extinción por la UICN. Por consiguiente, si bien el BMM y BTS están entre los ecosistemas más afectados por los cambios en el uso del suelo y la fragmentación (Semarnat, 2013), el cambio climático pudiera incidir de manera más pronunciada en la disminución de las poblaciones de aves del BMM debido a la disminución de los regímenes de precipitación y humedad (Ponce-Reyes et al., 2012; Rojas-Soto et al., 2012). No obstante, el hecho de que en este estudio se utilizó una propuesta taxonómica diferente a la utilizada por la NOM-059 y la UICN para la categorización de las especies en riesgo, es posible que el número de especies bajo alguna categoría esté subestimado (Rojas-Soto et al., 2010). Así también, podrían existir algunas discrepancias entre la asignación de riesgo actual y la que potencialmente tendrían debido a la disminución de las áreas de distribución que presentan las poblaciones diferenciadas de la SMS. 

La sierra de Atoyac es una región prioritaria para la conservación de la biodiversidad (Arriaga et al., 2000). Desde la perspectiva de las aves, la importancia de esta región ha trascendido en esquemas de conservación a nivel nacional (AICAs; Arizmendi y Márquez, 2000), e internacional (Alliance for Zero Extinction, 2020; BirdLife International, 2020; Sttatersfield et al., 1998). Además de su elevada riqueza de especies, el área de estudio muestra un gran número de especies endémicas y alto recambio taxonómico a lo largo de su gradiente altitudinal, mismo que ya ha sido reconocido previamente tanto en aves, como en otros grupos biológicos (Flores-Villela y Ochoa-Ochoa, 2016; Monteagudo y León-Paniagua, 2002; Navarro, 1992). Toda esta plétora de recursos biológicos es resultado de su heterogeneidad espacial, debido a su compleja historia geológica, climas y tipos de vegetación como los bosques mesófilos, bosques tropicales subcaducifolios y otros bosques de coníferas y latifoliadas. Adicionalmente, la sierra de Atoyac alberga poblaciones únicas que le dan identidad a esta región como Lophornis brachylophus, y otras formas que se mantienen aisladas en las montañas de la sierra Madre del Sur de Guerrero como Eupherusa poliocerca, Arremon kuehnerii, Dendrocolaptes sheffleri y Cyanolyca mirabilis (Navarro-Sigüenza et al., 2013, 2020). Además de la diversidad taxonómica y de los endemismos que le dan identidad a esta región, la avifauna del área de estudio muestra una diversidad en los tipos de dieta que eventualmente favorecen procesos ecológicos que derivan en importantes servicios ecosistémicos para el área de estudio (Şekercioğlu et al., 2004). El papel funcional de las aves en la región de estudio las promueve como enlaces móviles a nivel genético (mediante la dispersión de semillas y polinización), y de regulación poblacional (por el control de plagas por insectívoros y carnívoros; Lundberg y Morberg, 2003). Sin embargo, a pesar de esta importancia biológica, la sierra de Atoyac presenta una alta demanda de sus recursos forestales, que han originado áreas con distintos niveles de perturbación y sucesión secundaria (Alvarez-Alvarez et al., 2020; Semarnat, 2013). Este aprovechamiento maderable generalmente es irregular y pone en riesgo la permanencia a largo plazo de las poblaciones particularmente restringidas a las montañas de esta región. Aunado a esto, los efectos potenciales del cambio climático traen consigo reducciones en los regímenes de precipitación y humedad, por lo que los ecosistemas tropicales húmedos y las especies que los habitan son altamente afectados (Jiménez-García y Peterson, 2019; Ponce-Reyes et al., 2012; Rojas-Soto et al., 2012). Los resultados de este estudio constituyen un importante marco de referencia en la implementación de estrategias que puedan ser efectivas para la conservación de una avifauna tan biodiversa, así como de sus hábitats en la sierra de Atoyac, una región considerada como prioritaria para la conservación a nivel nacional y global.

Agradecimientos

Al apoyo financiero de la American Bird Conservancy (#1917D), en particular a Amy Upgren y Philip Tanimoto por su apoyo en la consecución de este proyecto. A la Facultad de Ciencias Químico-Biológicas de la Universidad Autónoma de Guerrero por otorgar las facilidades para realizar esta investigación. Dos revisores anónimos hicieron mejoras sustanciales a una primera versión de este manuscrito. A los estudiantes de Biología de la Universidad Autónoma de Guerrero que brindaron asistencia durante el trabajo de campo, así como a los habitantes de las comunidades en el área de estudio quienes brindaron su hospitalidad, guía en los recorridos y ofrecieron su conocimiento sobre los recursos naturales de la región. 

Apéndice. Composición de aves en fragmentos de bosques tropicales húmedos de montaña en una región prioritaria para la conservación del sur-occidente de México. Estacionalidad (EST): residente permanente (Rp), migratoria de invierno (Mi) y verano (Mv). Endemismo (END): tierras bajas del sur (Tb), montañas del sur (Ms), zonas internas del sur (Zi). NOM-059: sujetas a preocupación menor (Pr), amenazadas (A), en peligro de extinción (P). UICN: casi amenazada (Ca), vulnerable (Vu), peligro crítico (Pc), peligro de extinción (Pe). Bosques tropicales húmedos de montaña: bosque tropical subcaducifolio (BTS), bosque mesófilo de montaña (BMM). Los registros adicionales a la sierra de Atoyac se muestran con un asterisco (*).

Apéndice Continuación
Taxón	EST	END	NOM	UICN	BTS	BMM
Taxón	EST	END	NOM	UICN	BTS	BMM
Tinamiformes
Tinamidae
Crypturellus occidentalis	Rp		Pr		X	X
Galliformes
Cracidae
Ortalis poliocephala	Rp	Tb			X	X
Penelope purpurascens*	Rp		A		X	X
Crax rubra*	Rp		A	Vu		X
Odontophoridae
Dendrortyx macroura	Rp		A			X
Colinus coyolcos*	Rp	Tb		Ca	X	X
Cyrtonyx sallei*	Rp	Ms	Pr	Ca		X
Columbiformes
Columbidae
Patagioenas flavirostris*	Rp				X	X
Patagioenas fasciata	Rp					X
Columbina inca	Rp				X	X
Columbina passerina*	Rp				X	X
Geotrygon montana*	Rp					X
Leptotila verreauxi	Rp				X	X
Zentrygon albifacies	Rp		A		X	X
Zenaida macroura*	Rp				X	X
Cuculiformes
Cuculidae
Crotophaga sulcirostris	Rp				X	X
Dromococcyx phasianellus	Rp				X	X
Piaya mexicana	Rp	Tb			X	X
Caprimulgiformes
Caprimulgidae
Chordeiles minor*	Mv					X
Nyctidromus albicollis	Rp				X	X
Antrostomus arizonae	Rp					X
Nyctibiiformes
Nyctibiidae
Nyctibius jamaicensis	Rp				X
Apodiformes
Apodidae
Streptoprocne zonaris*	Rp				X	X
Streptoprocne semicollaris*	Rp	Ms	Pr		X	X
Chaetura vauxi	Rp					X
Trochilidae
Phaetornis mexicanus	Rp	Tb			X	X
Lophornis brachylophus	Rp	Tb	P	Pc	X	X
Eugenes fulgens	Rp					X
Heliomaster longirostris	Rp		Pr		X	X
Heliomaster constantii*	Rp				X	X
Lamprolaima rhami	Rp		A			X
Tilmatura dupontii	Rp		A		X	X
Archilochus alexandri*	Mi				X	X
Chlorostilbon auriceps	Rp	Tb			X	X
Campylopterus hemileucurus	Rp				X	X
Eupherusa poliocerca	Rp	Ms	A	Vu	X	X
Amazilia beryllina	Rp				X	X
Amazilia rutila	Rp				X	X
Amazilia violiceps*	Rp				X	X
Amazilia viridifrons*	Rp	Zi	A		X
Hylocharis leucotis	Rp				X
Charadriiformes
Scolopacidae
Actitis macularius	Mi				X
Pelecaniformes
Ardeidae
Bubulcus ibis*	Rp				X
Cathartiformes
Cathartidae
Sarcoramphus papa	Rp		P			X
Accipitriformes
Accipitridae
Accipiter striatus*	Mi		Pr		X	X
Accipiter cooperi*	Mi		Pr		X
Accipiter gentilis*	Rp		A		X
Buteogallus anthracinus	Rp		Pr		X	X
Buteo plagiatus*	Rp					X
Buteo nitidus*	Rp					X
Buteo brachyurus*	Rp					X
Buteo albonotatus*	Rp		Pr		X	X
Buteo jamaicensis	Mi				X	X
Strigiformes
Tytonidae
Tyto alba*	Rp				X
Strigidae
Glaucidium gnoma*	Rp					X
Glaucidium griscomi*	Rp	Zi	A		X
Glaucidium brasilianum	Rp				X	X
Trogoniformes
Trogonidae
Trogon citreolus*	Rp	Tb			X	X
Trogon mexicanus	Rp				X	X
Trogon collaris	Rp		Pr		X	X
Coraciiformes
Momotidae
Momotus mexicanus	Rp				X	X
Alcedinidae
Chloroceryle americana	Rp				X	X
Piciformes
Ramphastidae
Aulacorhynchus wagleri	Rp	Ms	Pr		X	X
Picidae
Melanerpes formicivorus	Rp				X	X
Melanerpes chrysogenys	Rp	Tb			X	X
Sphyrapicus varius*	Mi					X
Dryobates scalaris*	Rp				X	X
Dryobates jardinii	Rp					X
Dryobates fumigatus	Rp					X
Colaptes auricularis	Rp	Ms			X	X
Dryocopus lineatus	Rp				X
Campephilus guatemalensis	Rp		Pr		X	X
Falconiformes
Falconidae
Herpetotheres cachinnans*	Rp				X	X
Falco sparverius	Mi					X
Falco rufigularis	Rp				X
Psittaciformes
Psittacidae
Eupsittula canicularis	Rp		Pr		X	X
Amazona finschi*	Rp	Tb	P	Pe	X	X
Passeriformes
Furnariidae
Sittasomus griseicapillus	Rp				X	X
Dendrocolaptes sheffleri	Rp		Pr			X
Xiphorhynchus flavigaster	Rp					X
Lepidocolaptes leucogaster*	Rp					X
Lepidocolaptes souleyetii	Rp				X	X
Lepidocolaptes affinis	Rp				X	X
Anabacerthia variegaticeps	Rp					X
Clibanornis rubiginosus	Rp		A		X	X
Tityridae
Tityra griseiceps	Rp	Tb			X	X
Pachyramphus albiventris	Rp	Tb			X	X
Tyrannidae
Rhynchocyclus brevirostris	Rp				X	X
Camptostoma imberbe	Rp				X	X
Myiopagis viridicata	Rp					X
Attila pacificus*	Rp	Tb				X
Myiarchus tuberculifer	Rp				X	X
Myiarchus nuttingi*	Rp					X
Myiarchus tyrannulus*	Rp					X
Pitangus sulphuratus	Rp				X	X
Megarynchus pitangua	Rp				X	X
Myiozetetes similis	Rp				X	X
Myiodynastes luteiventris	Mv				X	X
Tyrannus melancholicus	Rp				X	X
Tyrannus vociferans*	Rp				X	X
Tyrannus crassirostris*	Rp	Tb			X
Tyrannus verticalis*	Mi				X	X
Mitrephanes phaeocercus	Rp				X	X
Contopus cooperi*	Mi			Ca	X	X
Contopus pertinax	Rp				X	X
Contopus sordidulus*	Mv					X
Empidonax traillii*	Mi					X
Empidonax albigularis*	Mi				X
Empidonax hammondii	Mi					X
Empidonax affinis	Rp				X	X
Empidonax difficilis	Mi				X	X
Empidonax fulvifrons	Rp					X
Sayornis nigricans*	Rp				X	X
Vireonidae
Vireolanius melitophrys*	Rp					X
Vireo hypochryseus	Rp	Tb			X	X
Vireo brevipennis*	Rp	Zi				X
Vireo swainsonii	Rp				X	X
Vireo flavoviridis*	Mv				X
Corvidae
Cyanolyca mirabilis	Rp	Ms	P	Vu		X
Calocitta formosa	Rp				X	X
Cyanocorax speciosa	Rp	Tb			X	X
Cyanocitta coronata	Rp					X
Aphelocoma sumichrasti*	Rp	Ms		Vu		X
Hirundinidae
Stelgidopteryx serripennis	Rp				X	X
Hirundo rustica*	Rp				X	X
Troglodytidae
Salpinctes obsoletus*	Rp					X
Troglodytes brunneicollis	Mi					X
Pheugopedius felix	Rp	Tb			X	X
Thryophilus sinaloa	Rp	Tb			X	X
Thryophilus pleurostictus*	Rp					X
Henicorhina leucophrys	Rp					X
Polioptilidae
Polioptila caerulea*	Mi				X	X
Regulidae
Regulus calendula	Mi					X
Turdidae
Sialia sialis	Rp				X
Myadestes occidentalis	Rp		Pr		X	X
Catharus aurantiirostris	Rp					X
Catharus occidentalis	Rp				X	X
Catharus frantzii	Rp		A			X
Catharus ustulatus	Mi				X	X
Catharus guttatus	Mi				X
Turdus assimilis	Rp				X	X
Turdus rufopalliatus	Rp	Tb			X	X
Mimidae
Melanotis caerulescens	Rp					X
Ptiliogonatidae
Ptiliogonys cinereus	Rp				X	X
Fringillidae
Euphonia godmani*	Rp	Tb			X	X
Euphonia elegantissima	Rp				X
Coccothraustes abeillei	Rp					X
Spinus notatus	Rp				X	X
Spinus psaltria*	Rp				X
Passerellidae
Chlorospingus albifrons	Rp	Ms				X
Arremon brunneinucha	Rp					X
Aimophila rufescens	Rp				X	X
Aimophila ruficeps*	Rp				X	X
Pipilo nigrescens	Rp	Ms				X
Atlapetes pileatus	Rp					X
Icteriidae
Icteria virens	Mi					X
Icteridae
Cassiculus melanicterus	Rp	Tb			X	X
Icterus wagleri*	Rp				X	X
Icterus fuertesi*	Mi				X
Icterus pustulatus*	Rp	Tb			X	X
Icterus gularis*	Rp				X
Icterus dickeyae	Rp	Ms			X	X
Icterus galbula*	Mi				X	X
Molothrus aeneus	Rp				X	X
Molothrus ater*	Rp					X
Quiscalus mexicanus*	Rp				X	X
Parulidae
Mniotilta varia	Mi				X	X
Oreothlypis superciliosa	Rp					X
Leiothlypis crissalis	Mi					X
Leiothlypis ruficapilla	Mi				X	X
Leiothlypis virginiae*	Mi					X
Setophaga ruticilla*	Mi				X
Setophaga nigrilora	Rp	Tb				X
Setophaga magnolia*	Mi				X
Setophaga erithachorides	Mi				X	X
Setophaga auduboni	Mi				X	X
Setophaga graciae*	Rp				X
Setophaga nigrescens*	Mi					X
Setophaga townsendi*	Mi				X	X
Setophaga occidentalis	Mi				X	X
Setophaga virens*	Mi				X	X
Basileuterus lachrymosus	Rp					X
Basileuterus rufifrons	Rp				X	X
Basileuterus belli	Rp					X
Basileuterus culicivorus	Rp				X	X
Cardellina pusilla	Mi				X	X
Cardellina rubrifrons*	Mi					X
Cardellina rubra	Rp					X
Myioborus pictus*	Rp				X	X
Myioborus miniatus	Rp				X	X
Cardinalidae
Piranga hepatica	Rp					X
Piranga rubra	Mi				X	X
Piranga ludoviciana	Mi				X	X
Piranga bidentata	Rp	Ms				X
Piranga leucoptera	Rp				X	X
Piranga erythrocephala*	Rp	Ms			X	X
Pheucticus ludovicianus	Mi					X
Passerina caerulea*	Rp				X	X
Passerina versicolor	Mi					X
Passerina ciris	Mi		Pr		X
Thraupidae
Diglossa baritula	Rp					X
Volatinia jacarina	Rp				X
Cyanerpes cyaneus	Rp				X	X
Sporophila torqueola	Rp	Tb			X	X
Saltator atriceps	Rp				X	X
Saltator vigorsii	Rp	Tb			X	X

Referencias

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