Biodiversidad de los tanaidáceos (Crustacea: Peracarida: Tanaidacea) del Parque Nacional Arrecife Puerto Morelos, Quintana Roo, México

Introducción

El Sistema Arrecifal Mesoamericano se ubica en el NO del mar Caribe y representa la segunda barrera arrecifal más larga del mundo, extendiéndose desde cabo Catoche, Quintana Roo en México, hasta bahía Cochinos en Honduras. Su longitud ha sido estimada en cerca de 1,000 km, con la presencia de humedales y más de 50 áreas naturales protegidas en las que habitan diferentes organismos para su alimentación, refugio, reproducción y crianza ( Ardisson, May-Kú, Herrera-Dorantes y Arellano-Guillermo, 2011 ).

El primer tercio del Sistema Arrecifal Mesoamericano, donde se incluye la costa del estado de Quintana Roo, se caracteriza por la presencia de varios arrecifes de coral e islas colindantes, decretadas como reservas de la biosfera y parques nacionales. No obstante la complejidad arquitectónica y la gran biodiversidad de fauna marina existente, las publicaciones relacionadas con la biodiversidad de crustáceos son pocas: ostrácodos ( Machaín y Gío-Argáez, 1993 ); decápodos ( Campos-Vázquez, 2000; Markham, Donath-Hernández, Villalobos-Hiriart y Díaz-Barriga, 1990 ); copépodos ( Álvarez-Cadena, Suárez-Morales y Gasca, 1998 ; Suárez-Morales y Gasca, 1998, 2000 ); eufáusidos (Castellanos y Gasca, 2002), anfípodos ( Gasca, 2009; Winfield y Escobar-Briones, 2007 ) e isópodos ( Monroy-Velázquez y Álvarez, 2016; Van Tussenbroek y Brearley, 1998 ). Los estudios sobre taxonomía y biodiversidad de los crustáceos tanaidáceos son aún escasos: Markham y Donath-Hernández (1990) , Markham et al. (1990), Suárez-Morales, Heard, García-Madrigal, Oliva y Escobar-Briones (2004) y García-Madrigal, Heard y Suárez-Morales (2005) . En estas publicaciones se analizan aspectos taxonómicos de las 9 especies nominales de tanaidáceos recolectadas en las islas Contoy, Mujeres y Cozumel, así como en Sian Ka’an, banco Chinchorro, bahía de la Ascensión, Mahahual y bahía Chetumal, señalando los registros nuevos y las ampliaciones del ámbito geográfico.

Con excepción del estudio de van Tussenbroek, Monroy-Velázquez y Solís-Weiss (2012) , en el que se identificaron 2 especies y un género, no existen estudios taxonómicos sobre los tanaidáceos bentónicos para el Parque Nacional Arrecife Puerto Morelos (PNAPM). El presente trabajo amplía el conocimiento de la biodiversidad de estos crustáceos peracáridos, enfatizando los registros nuevos para el mar Caribe y las ampliaciones del ámbito geográfico hasta el Caribe mexicano. Adicionalmente, se incluyen fotografías de algunas especies y se presenta un listado taxonómico de las especies nominales de tanaidáceos registradas hasta el momento para el Caribe mexicano.

Materiales y métodos

El PNAPM se ubica en la costa del Caribe mexicano (20°51′ N, 86°55′ O) entre Cancún y Playa del Carmen, Quintana Roo (fig. 1 ). Este arrecife es una barrera de tipo bordeante con 21 km de largo, con profundidades entre los 0.5 y 20 m y 6 zonas estructurales: línea de costa, laguna arrecifal, arrecife posterior, cresta arrecifal, arrecife frontal y plataforma arenosa ( Ruiz-Rentería, van Tussenbroek y Jordán-Dahlgren, 1998 ). El fondo de la laguna arrecifal está cubierto por una combinación de pastos marinos dominada por Thalassia testudinum y la formación de montículos de roca coralina.

Figura 1

Parque Nacional Arrecife Puerto Morelos, Quintana Roo, México. Se indican los sitios de muestreo con círculos. Modificado de Edgar Escalante y Francisco Ruíz (ICMyL, UAPM).

El trabajo de campo fue realizado en 6 sitios de muestreo en el PNAPM del 4 al 10 de junio del 2013 ( fig. 1 ). Los nombres y coordenadas geográficas de los sitios de muestreo son: Radio Pirata, 20°53′25.80′′ N, 86°51′30.70′′ O; Rodman, 20°52′26.94′′ N, 86°51′19.58′′ O; Cueva Tiburón, 20°52′20.37′′ N, 86°51′02.17′′ O; Instituto, 20°52′05.01′′ N, 86°51′57.44′′ O; Ojo de Agua, 20°50′54.14′′ N, 86°52′13.70′′ O y Jardines, 20°50′24.98′′ N, 86°52′32.79′′ O. La recolecta de los peracáridos se realizó mediante buceo autónomo (SCUBA) entre 1 y 15 m de profundidad, en muestras de roca coralina, esponjas, fondos blandos, troncos, pastos marinos y macroalgas. El procesamiento de las muestras recolectadas fue en las instalaciones del ICMyL, Unidad Académica Puerto Morelos. La recolecta y separación de los ejemplares en cada sustrato fue de acuerdo al protocolo propuesto por Winfield, Ortiz, Cházaro-Olvera, Lozano-Aburto y Barrera-Escorcia (2013) . Las muestras fueron identificadas en el Laboratorio de Crustáceos (FESIztacala, UNAM) de acuerdo a las claves específicas, ilustraciones y descripciones de Gu¿u (2006), Heard, Hansknecht y Larsen (2004) , Suárez-Morales et al. (2004) y Winfield, Abarca-Ávila, Ortiz y Cházaro-Olvera (2014) . El arreglo taxonómico utilizado fue el de Anderson (2013) con las modificaciones de Gu¿u (2016) . Los ejemplares incompletos o que presentaban características morfológicas inconsistentes con las claves utilizadas se dejaron como sp., para su posterior estudio taxonómico. Las fotografías fueron tomadas con una cámara digital Omax 14MP USB 3.0, incorporada a un microscopio estereoscópico Olympus VMZ. El material fotográfico fue seleccionado con base en los ejemplares completos y menos dañados por el procesamiento en campo y en laboratorio. Se determinaron los registros nuevos y las ampliaciones del ámbito geográfico de acuerdo con los registros publicados. Los taxones indescritos o que fueron documentados como sp. en la literatura consultada no fueron consideradas en el listado taxonómico final de las especies nominales para el Caribe mexicano. Los tanaidáceos fueron depositados en la Colección Nacional de Crustáceos (CNCR) del Instituto de Biología, UNAM.

Resultados

Se examinaron 1,388 organismos pertenecientes a 2 subórdenes (Apseudomorpha y Tanaidomorpha), 10 familias, 13 géneros y 14 especies nominales ( tabla 1).

Tabla 1

Listado taxonómico de los tanaidáceos en el PNAPM.

Orden Tanaidacea Dana, 1849

Suborden Apseudomorpha Sieg, 1980

Superfamilia Apseudoidea Leach, 1813

Famila Apseudidae Leach, 1813

Subfamilia Apseudinae Leach, 1813

Apseudes orghidani e Iliffe, 1989 (CNCR32050). Paradoxapseudes bermudeus Gu¿u e Iliffe, 1989 (CNCR32051)

Familia Kalliapseudidae Lang, 1956

Subfamilia Kalliapseudinae Lang, 1956

Mesokalliapseudes bahamensis (Sieg, 1982) (CNCR32052)

Subfamilia Tanapseudinae Bacescu, 1978a

Psammokalliapseudes granulosus Brum, 1973 (CNCR32053)

Familia Metapseudidae Lang, 1970

Subfamilia Chondropodinae Gu¿u, 2008

Hoplopolemius propinquus (Richardson, 1902) (CNCR32054)

Familia Pagurapseudidae Lang, 1970

Subfamilia Pagurapseudinae Lang, 1970

Pagurotanais largoensis (McSweeny, 1982) (CNCR32055)

Suborden Tanaidomorpha Sieg, 1980

Superfamilia Paratanaoidea Lang, 1949

Familia Leptocheliidae Lang, 1973

Subfamilia Leptocheliinae Lang, 1973

Chondrochelia dubia (Krøyer, 1842) (CNCR32056). Leptochelia forresti (Stebbing, 1896) (CNCR32057).

Familia Paratanaidae Lang, 1949

Mesotanais vadicola Sieg y Heard, 1989 (CNCR32058)

Familia Nototanaidae Sieg, 1976

Nototanoides trifurcatus Sieg y Heard, 1985 (CNCR32059)

Familia Pseudotanaidae Sieg, 1976

Subfamilia Pseudotanainae Sieg, 1977

Pseudotanais (Akanthinotanais) gerlachi Sieg, 1977 (CNCR32060)

Familia Tanaissuidae Bird y Larsen, 2009

Tanaissus psammophilus (Wallace, 1919) (CNCR32061)

Superfamilia Tanaoidea Dana, 1849

Familia Tanaidae Dana, 1849

Subfamilia Pancolinae Sieg, 1980

Zeuxo coralensis (Sieg, 1980) (CNCR32062). Zeuxo kurilensis (Kussakin y Tzareva, 1974) (CNCR32063)

En el PNAPM, el suborden Tanaidomorpha fue el más diverso con 6 familias, 7 géneros y 8 especies; en comparación con los Apseudomorpha, representados por 4 familias, 6 géneros y 6 especies. Las especies Chondrochelia dubia (609 individuos), Paradoxapseudes bermudeus (396) y Pseudotanais gerlachi (212), representaron el 87.7% de la abundancia total de los tanaidáceos bentónicos en el PNAPM.

Las localidades Rodman y Jardines presentaron la riqueza de especies mayor (10 y 9, respectivamente) así como los valores de abundancia más elevados (400 individuos, o 28.8% y 540 individuos, 38.9%, respectivamente), seguidas por Instituto (4 especies, 300 individuos), Radio Pirata (3, 120) y Cueva Tiburón (3, 12). La localidad con los valores menores fue Ojo de Agua (1, 3).

La roca de coral fue el sustrato con la abundancia mayor de tanaidáceos (69%) y riqueza de especies (12), seguido de las macroalgas con el 14% y 6 especies, y el sustrato con los valores menores, fue el sedimento con < 1% y 2 especies.

De los géneros reconocidos, pero no identificados a especie, Apseudes sp., Pseudoleptochelia sp., Pseudonototanais sp., Pseudoapseudomorpha sp., Synapseudes sp., Parapseudes sp., Paratanais sp. y Anatanais sp., requieren un análisis taxonómico específico a futuro; adicionalmente, los géneros Pseudonototanais, Parapseudes y Anatanais , así como 7 especies de otros géneros representaron registros nuevos para el mar Caribe.

Registros nuevos de tanaidáceos para el mar Caribe ( fig. 2)

Apseudes orghidani , documentada para las Bermudas y el sur de Florida, recolectada en cuevas anquihalinas, asociada a roca coralina y sustratos vivos en la plataforma continental interior ( Gu¿u e Iliffe, 1989; Heard y Anderson, 2009; Heard et al., 2004 ). En el PNAPM fue encontrada en el sitio Jardines, asociada a roca coralina.

Figura 2

Especies de tanaidáceos encontradas en el Parque Nacional Arrecife Puerto Morelos, Quintana Roo, México. A) Paradoxapseudes bermudeus , macho adulto, vista lateral; B) Apseudes orghidani , macho adulto, vista lateral; C) Hoplopolemius propinquus , macho adulto, vista lateral; D) Chondrochelia dubia , hembra adulta, vista lateral; E) Nototanoides trifurcatus , macho adulto, vista lateral; F) Pagurotanais largoensis , hembra adulta, vista lateral; G) Pseudotanais gerlachi , macho adulto, vista lateral; H) Zeuxo kurilensis , macho adulto, vista lateral.

Mesotanais vadicola , documentada para la costa este de Carolina del Sur y el sur de Florida, recolectada en fondos suaves del reborde continental debajo de los 200 m de profundidad ( Heard y Anderson, 2009; Heard et al., 2004 ). En el PNAPM fue encontrada en los sitios Jardines y Rodman, asociada a roca coralina.

Nototanoides trifurcatus , documentada para el golfo de México, Florida y la costa de Texas, recolectada en sustratos duros de la plataforma continental, asociada con filtraciones de petróleo ( Heard y Anderson, 2009; Heard et al., 2004 ). En el PNAPM fue encontrada en los sitios Radio Pirata, Rodman y Jardines, asociada a roca coralina.

Pagurotanais largoensis , documentada para el sur de Florida, recolectada en bahías y cerca de la costa, en conchas de gastrópodos ( Heard y Anderson, 2009; Heard et al., 2004 ). En el PNAPM fue encontrada en los sitios Rodman, Jardines, Radio Pirata y Cueva Tiburón.

Pseudotanais gerlachi , documentada para las islas Maldivas, habitando en corales de los géneros Pocillopora y Seriatopora (Sieg, 1977 ). En el PNAPM fue encontrada en los sitios Jardines, Rodman, Cueva Tiburón y Radio Pirata, asociada a roca coralina, esponjas y macroalgas.

Zeuxo coralensis , documentada para las islas Maldivas, mar Rojo, mar Mediterráneo, Japón, Brasil, oeste de Panamá, Florida ( Heard et al., 2004 ), costas noroeste del Atlántico y este del Pacífico, en bahías y cerca de la costa ( Heard y Anderson, 2009 ). En el PNAPM fue encontrada en el sitio Jardines, asociada a roca coralina.

Tanaissus psammophillus , documentada para la costa atlántica, desde Canadá hasta Florida; especie somera tubícola en fondos suaves ( Heard et al., 2004 ). En el PNAPM fue encontrada en el sitio Rodman, asociada a esponjas.

Las especies reconocidas en otras zonas del Caribe occidental y cuyo hallazgo representan ampliaciones de ámbito geográfico hasta las aguas del Caribe mexicano fueron Mesokalliapseudes bahamensis (registrada en Belice/bahía de Honduras) ( Gu¿u, 2016) y Psammokalliapseudes granulosus (registrada en Panamá, Puerto Rico y Tobago) ( Heard y Anderson, 2009; Heard et al., 2004 ).

Discusión

El presente trabajo contribuye al conocimiento de los tanaidáceos bentónicos asociados a diferentes sustratos del PNAPM, Quintana Roo, México. Anteriormente, se habían registrado Leptochelia dubia (actualmente Chondrochelia dubia), L. longimana (actualmente Alloleptochelia longimana) y Pseudoleptochelia sp., sobre floraciones de Thalassia testudinum (Van Tussenbroek et al., 2012 ). Con los hallazgos de esta investigación, se actualiza a 15 especies de estos peracáridos para el PNAPM; de las cuales, 7 constituyen registros nuevos para el mar Caribe y 2 especies ampliaron el ámbito geográfico hasta el NO del mar Caribe (Caribe mexicano). Asimismo, hasta la fecha existen 21 especies de tanaidáceos documentadas para el Caribe mexicano ( tabla 2 ), agrupadas en 12 familias: Apseudidae, Kalliapseudidae, Metapseudidae, Pagurapseudidae, Parapseudidae y Sphyrapidae (Apseudomorpha); Leptocheliidae, Paratanaidae, Nototanaidae, Pseudotanaidae, Tanaissuidae y Tanaidae (Tanaidomorpha).

Tabla 2

Lista de especies nominales de tanaidáceos bentónicos documentadas para el Caribe mexicano.

Especie	Referencia
Alloleptochelia longimana	Suárez-Morales et al., 2004; Van Tussenbroek et al., 2012
Apseudes orghidani	Este estudio
Chondrochelia dubia	Suárez-Morales et al., 2004; Van Tussenbroek et al., 2012 ; este estudio
Discapseudes belizensis	Suárez-Morales et al., 2004
Hargeria rapax	Suárez-Morales et al., 2004
Hexapleomera robusta	Suárez-Morales et al., 2004
Hoplopolemius propinquus	Suárez-Morales et al., 2004; este estudio
Leptochelia forresti	Suárez-Morales et al., 2004; este estudio
Mesokalliapseudes bahamensis	Este estudio
Mesotanais vadicola	Este estudio
Nototanoides trifurcatus	Este estudio
Pagurotanais largoensis	Este estudio
Paradoxapseudes bermudeus	Suárez-Morales et al., 2004; este estudio
Psammokalliapseudes granulosus	Este estudio
Pseudotanais (Akanthinotanais) gerlachi	Este estudio
Pseudotanais mortenseni	Suárez-Morales et al., 2004
Sinelobus stanfordi	Suárez-Morales et al., 2004
Sphyrapoides tuberculifrons	Suárez-Morales et al., 2004
Tanaissus psammophilus	Este estudio
Zeuxo coralensis	Este estudio
Zeuxo kurilensis	Suárez-Morales et al., 2004; este estudio

En una síntesis de la biodiversidad de estos crustáceos en aguas someras de Costa Rica y el mar Caribe, Heard, Breedy y Vargas (2009) documentaron 7 familias de estos tanaidáceos asociadas a roca coralina y praderas marinas, mismas que se distribuyen ampliamente hasta el Caribe mexicano.

Se han publicado pocos trabajos con datos acerca de la asociación de los tanaidáceos con el tipo de sustrato en ambientes costeros, enfatizando en el tipo de alimentación, las adaptaciones morfofisiológicas, el tipo de sustrato y los mecanismos de dispersión en el ambiente marino; así, especies de la familia Apseudidae habitan con mayor frecuencia en sustratos colindantes en arrecifes de coral y en sedimentos; mientras que especies de la familia Paratanaidae en sedimentos, y aquellos de Tanaidae, en las macroalgas ( Blazewicz-Paszkowycz, Bamber y Anderson, 2012; Holdich y Jones, 1983; Sieg, 1986 ). Suárez-Morales et al. (2004) determinaron que la riqueza específica mayor de tanaidáceos bentónicos en la zona costera del Caribe mexicano se relaciona con las rocas coralinas, con la abundancia relativa elevada de macroalgas, y con los sedimentos. En el Parque Arrecifal Veracruzano, Winfield, Abarca-Ávila, Ortiz y Lozano-Aburto (2013) diferenciaron a los fondos suaves como el sustrato con la riqueza de especies mayor (17), seguida de la roca coralina con 14 y en cantidad menor, las macroalgas y las praderas de T. testudinum.

En el presente trabajo, la roca coralina (Acropora cervicornis) fue el sustrato con la riqueza de especies (12) y la abundancia relativa (69%) mayores, seguido de las praderas de T. testudinum con 3 especies y 7% de la abundancia relativa, las macroalgas con 6 especies y 14% de abundancia relativa, y los fondos suaves con el valor menor de especies (2) y de abundancia relativa (0.2%). Estas asociaciones se pueden atribuir, en parte, a que los montículos mayores de roca de A. cervicornis se encuentran dentro de la laguna arrecifal del PNAPM, zona resguardada de los efectos de huracanes, adicional al hecho de que estos restos coralinos generan microhábitats para la protección y la alimentación de los tanaidáceos, al proporcionarles gran cantidad de materia orgánica particulada y depositada en estos microambientes.

La diversidad biológica documentada en este estudio confirma la hipótesis propuesta por varios autores de que los tanaidáceos constituyen el tercer grupo más diverso entre los crustáceos peracáridos, después de los isópodos y anfípodos, con base en su abundancia y número de especies en sistemas arrecifales ( Blazewicz-Paszkowycz et al., 2012; Heard et al., 2009; Monroy-Velázquez y Álvarez, 2016; Winfield y Escobar-Briones, 2007 ). Con el incremento en la cobertura de muestreo y campañas de recolecta científica en diferentes arrecifes de coral del Caribe mexicano, se espera incrementar el conocimiento de la biodiversidad y la distribución geográfica de los crustáceos peracáridos asociados, y proponer estudios para la conservación y el adecuado uso y aprovechamiento de estas áreas naturales protegidas.

Agradecimientos

Al Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (UNAM), proyecto PAPIIT-IN220715 por los apoyos financieros otorgados en la recolecta científica. A las autoridades de Conapesca-DGOPA (SAGARPA) y a la administración del Parque Nacional Arrecife Puerto Progreso, por los permisos otorgados para el ingreso y recolecta científica (DGOPA.01024.110213.0236 y PPF/DGOPA-051/15) en el parque nacional; así como a la Unidad Académica Puerto Morelos, ICMyL, UNAM por el apoyo en el procesamiento de las muestras biológicas recolectadas.

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