Efecto del pastoreo sobre una comunidad de roedores nocturnos en pastizales del Valle de Perote, Veracruz
Jessica Durán-Antonio * y Alberto González-Romero
Red de Biología y Conservación de Vertebrados, Instituto de Ecología, A.C., Carretera Antigua a Coatepec # 351, Col. El Haya, 91070 Xalapa, Veracruz
*Autor para correspondencia: jessica.duran@posgrado.ecologia.edu.mx (J. Durán-Antonio)
Resumen
La ganadería a escala global ocupa la mayor extensión de área, favoreciendo la pérdida de hábitat, así como cambios en la abundancia y composición de la biota nativa. El objetivo del estudio fue determinar los efectos del pastoreo sobre la abundancia, estructura poblacional, masa corporal y hábitat de roedores en el Valle de Perote. El estudio se realizó en 2 sitios con diferente tiempo sin pastoreo (5 y 15 años) y uno con pastoreo cotidiano. Mensualmente se muestrearon 2 cuadros de 1 ha por sitio, utilizando 36 trampas Sherman, además se hizo un muestreo de la vegetación, para caracterizar el hábitat. Los resultados mostraron que la riqueza de roedores no fue sensible a los efectos del pastoreo, mientras que la riqueza de plantas fue mayor en sitios sin pastoreo. La altura de las plantas fue significativamente menor en presencia de ganado, mientras que la cobertura vegetal se mantuvo relativamente constante entre los sitios. La abundancia de roedores fue menor en presencia de pastoreo. El peso de los roedores no varió significativamente entre sitios. A su vez el pastoreo modificó la proporción de sexos favoreciendo a las hembras, lo que puede ser resultado de estrategias reproductivas ante las condiciones adversas del pastoreo.
Palabras clave:
Cobertura vegetal; Estructura poblacional; Ganado caprino; Ganado ovino; Hábitat; Riqueza; Área poblano-veracruzana
© 2018 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND
Effect of grazing on a nocturnal rodent community in grasslands of Perote Valley, Veracruz
Abstract
Cattle industry is the most extensive human activity throughout the world that favors habitat loss and changes in the abundance and composition of the native biota. The objective of this research was to determine the effect of sheep and goat grazing on the abundance, population structure, body mass and habitat of rodents in the Perote Valley. We sampled three areas: two at different times without grazing (5 and 15 years) and one other with daily grazing. With a monthly trapping program, we sampled two one-hectare plots in each of the three sampling areas using a trapping grid of 36 “Sherman” Traps each, in addition, we sampled the vegetation in order to describe the habitat. We found that rodent richness was not sensible to grazing effect, while plant richness was higher in grazed areas. Plant height was significantly lower in areas with sheep and goat grazing, and plant cover remained almost constant over the sites. Rodent abundance was less in presence of sheep and goats. Rodent weight did not change significantly between sampling sites. Grazing modified the sex proportion favoring females, perhaps due to a reproductive strategy facing the adverse conditions of the grazed sites.
Keywords:
Vegetation cover; Population structure; Sheep; Goat; Habitat; Richness; Puebla-Veracruz area
El pastoreo es uno de los principales factores que afectan la estructura y función de los pastizales áridos (Bock et al., 2011), modificando atributos de la vegetación como el banco de semillas, cobertura y altura de la vegetación, estos a su vez son factores clave para los roedores en la selección de sus hábitats, lo que afecta directamente la densidad poblacional, es decir el número de individuos por unidad de área, la cual depende en gran medida de la calidad del hábitat y del movimiento de los individuos entre diferentes hábitats (Ricklefs, 1990). De igual forma, la alteración del hábitat por el pastoreo puede retardar la reproducción y desarrollo en los roedores afectando la estructura de edades y la proporción de sexos (Li et al., 2016), lo cual impacta directamente la tasa de crecimiento poblacional (Smith y Smith, 2007).
Las poblaciones de roedores son afectadas negativamente por la compactación del suelo generada por el pisoteo del ganado (Davidson et al., 2010; Heske y Campbell, 1991), al reducir la idoneidad del terreno para la construcción y permanencia de los sistemas de madrigueras (Torre et al., 2007). La compactación del suelo también reduce la microtopografía del suelo, lo que puede retardar la germinación de las semillas y el establecimiento de las plántulas (Valone y Sauter, 2005). Además, el ganado puede reducir la cobertura vegetal al destruir semillas y consumir otras partes de plantas, eliminando de esta forma, importantes fuentes de alimento (Heske y Campbell, 1991). Con la disminución de la cobertura vegetal se reducen los espacios de refugio, lo que resulta en un riesgo de depredación mayor para los roedores incrementando su vulnerabilidad frente a los depredadores, reduciendo sus oportunidades de escape (Bakker et al., 2009; Johnson y Horn, 2008; Orrock et al., 2004; Smith et al., 1996; Vial et al., 2011). Por otro lado, al disminuirse la cobertura vegetal, la termorregulación de los roedores puede verse afectada (McCafferty et al., 2003) al estar expuestos a los cambios drásticos de temperatura, lo que puede disminuir la supervivencia de éstos.
Los pequeños roedores nocturnos son buenos organismos de estudio debido a que sus ciclos reproductivos cortos permiten observar una respuesta relativamente rápida a las perturbaciones del ambiente (Bueno et al., 2012). Las razones para la conservación de los roedores radican en su diversidad taxonómica, ecológica y su biomasa, así como por el hecho de que juegan un papel fundamental en las comunidades ecológicas (Lidicker, 2007). Los roedores son importantes para cualquier ambiente terrestre, particularmente en los ecosistemas áridos y semiáridos, debido a que representan una fuente de biomasa para los consumidores secundarios (Hernández et al., 2011). A su vez, los roedores actúan como dispersores de esporas de hongos micorrízicos (Maser et al., 1978; Stevens y Tello, 2009) y como dispersores o depredadores de semillas (Ceballos, 2005) facilitando la germinación de éstas al transportarlas y enterrarlas (Alderton, 1996). La actividad de construcción de madrigueras influye sobre la vegetación, al modificar el microrrelieve y permitiendo la aireación del suelo, así como la introducción de materia orgánica y agua (Bock et al., 2006) lo que modifica la estructura y función de la vegetación (Davidson y Lightfoot, 2007; Jones et al., 2003). Además, sus madrigueras constituyen un hábitat importante para otros vertebrados como lagartijas (Davidson et al., 2008) e invertebrados (Davidson y Lightfoot, 2007). Por lo anterior, los roedores tienden a incrementar la heterogeneidad del paisaje creando parches únicos de hábitat para plantas y otros animales (Davidson y Lightfoot, 2007), por lo que han sido considerados como especies clave de los ecosistemas de pastizales en Norteamérica (Davidson y Lightfoot, 2008).
En el Valle de Perote, se practica principalmente el pastoreo de ganado caprino y ovino de forma semi extensiva y en menor medida de bovinos (Gerez, 1985). En el municipio de Perote la producción en toneladas de cabezas en pie, así como el número de animales sacrificados anualmente ha crecido considerablemente en la última década. En el caso del ganado caprino con un incremento del 20%, mientras que el ganado bovino en un 70%. Sacrificándose más individuos caprinos que bovinos (SIAP, 2014). Así mismo, en la región del Valle de Perote se encuentran áreas donde se ha dejado de practicar la ganadería por diferentes periodos, de hasta 10 años o más en sitios donde los propietarios no permiten el desarrollo de estas actividades al interior de sus terrenos. Con este trabajo se logró obtener información para conocer el efecto del pastoreo en roedores nocturnos en el valle de Perote, una zona semiárida poco estudiada y altamente transformada en el estado de Veracruz. Para esto se evaluó la estructura y composición de una comunidad de roedores nocturnos a través de características demográficas de las especies y de su hábitat con presencia de ganado así como en sitios con diferente tiempo sin pastoreo.
Materiales y métodos
Se seleccionaron 3 sitios de pastizal, ubicados en la localidad de El Limón Totalco (entre las coordenadas 19°30’58” N, 97°19’26” O, zona 14), el cual pertenece al municipio de Perote, Veracruz (figura 1). Dos de los sitios se ubicaron dentro del predio donde se encuentra la planta de alimento de Granjas Carroll de México, S.A. de C.V. de R.L. Este terreno se encuentra rodeado por un cerco eléctrico, el cual impide el paso a los pastores, su ganado y a sus perros, así como a los perros ferales. Estos sitios presentan 15 y 5 años sin pastoreo, los cuales fueron denominados como Pastizal antiguo (PA) y Pastizal reciente (PR) respectivamente. El tercer sitio, denominado como Pastizal con pastoreo (PP) se encuentra bajo pastoreo cotidiano. La vegetación consiste en pastos amacollados Jarava ichu y Eragrostis mexicana que crecen en toda el área, se encuentran presentes zonas abiertas donde predominan hierbas de la familia Asteraceae y pastos cortos como Bouteloua scorpiodes y Aristida divaricata además de áreas sin vegetación aparente. Se encuentran presentes arbustos Senesio salignus y nopales Opuntia robusta.
El muestreo de vegetación para caracterizar el hábitat, se realizó en octubre de 2015, por considerarse la época de mayor productividad vegetal en el área. Para ello, en cada sitio utilizado para muestrear los roedores se marcaron 5 cuadros de 10 × 10 m (100 m2). Cada uno de estos cuadros se dividió en una cuadrícula de 25 cuadros de 2 × 2 m (4 m2), de los cuales 3 de ellos fueron seleccionados al azar, mediante números generados con la función “aleatorio” en una hoja de cálculo del programa Excel. En estos 3 cuadros se tomaron datos como: especies de plantas, número de individuos por especie, la altura y la cobertura. Se realizó además, la colecta de material vegetal de las especies desconocidas, para ser posteriormente identificadas por medio de comparación con material del herbario XAL del Instituto de Ecología, A.C.
Análisis de datos. Para estimar el tamaño de las poblaciones de roedores por sitio, se utilizó el método del número mínimo que se sabe vivo (NMSV) como un índice de abundancia en cada periodo de muestreo (Caughley y Sinclair, 1994; Johnson y Horn, 2008), el cual se realiza mediante el conteo directo de los organismos capturados (Luévano et al., 2008). Para este análisis los individuos recapturados no fueron considerados (Stevens y Tello, 2012). Los animales pudieron ser incluidos más de una vez en el conteo si el marcaje que se les aplicó se perdió entre los diferentes periodos de muestreo, lo cual no ocurrió entre las noches consecutivas de cada muestreo (Bock et al., 2006). La abundancia poblacional de los roedores nocturnos, se obtuvo a partir del número de individuos capturados durante un periodo o sesión de muestreo (Bueno et al., 2012).
Para determinar diferencias en la abundancia entre los sitios, los datos fueron analizados con el software R mediante la paquetería mgcv (Wood, 2009), usando modelos generalizados aditivos de efectos mixtos (GAMM’s), donde la variable dependiente correspondió a la abundancia de cada especie, mientras que las variables independientes fueron el periodo de muestreo como variable continua y el sitio como variable categórica. Para estos modelos se utilizó una distribución gamma, la cual puede ser usada para describir un amplio rango de procesos y generalmente para la descripción de datos de medidas continuas o en poblaciones grandes, con valores de varianza altos (Crawley, 2007).
Para determinar el efecto del pastoreo sobre el peso promedio de los roedores, se realizaron pruebas de Fligner-Killeen para evaluar si las varianzas diferían significativamente entre muestras (Crawley, 2007). Posteriormente, se realizaron pruebas de Kruskal-Wallis para cada especie (Zar, 2010), finalmente en los casos con significancia se aplicaron pruebas de suma de rangos de Wilcoxon post hoc utilizando el software R (Crawley, 2007). En estos análisis exclusivamente se consideraron individuos adultos excluyendo hembras preñadas (Vial et al., 2011). La exclusión de juveniles, subadultos y hembras preñadas garantiza que se avalúe el efecto del pastoreo en el peso de los individuos y no confundirlo con otros efectos tales como la estructura de edades o la fecundidad en la población, los cuales aumentarían la varianza en los pesos registrados, ya que los individuos juveniles y subadultos no alcanzan el peso promedio de los individuos adultos, mientras que las hembras preñadas tienden a incrementar de peso durante los periodos de gestación. Además, el análisis se realizó separando los machos de las hembras para evitar la influencia de posible dimorfismo sexual (Bueno et al., 2012). Por otro lado, para determinar la contribución de biomasa de roedores, se sumó el peso registrado de cada individuo incluyendo juveniles, subadultos y hembras preñadas en cada sitio. La estructura poblacional de los roedores se determinó con base en el número de individuos en cada periodo de captura (Canul-Cruz et al., 2012; Vázquez et al., 2000). Para determinar si existió una independencia entre las categorías de edad y los 3 sitios, se analizaron tablas de contingencia por especie utilizando el estadístico χ2 en R (Quinn y Keough, 2002). Mientras que para determinar si la proporción de sexos de los roedores fue diferente de 1:1 se realizaron pruebas binomiales en R (Wilson y Hardy, 2002).
Para determinar el efecto del pastoreo sobre la altura de la vegetación, se realizaron análisis de varianza de una vía con las especies compartidas entre los 3 sitios usando como variable de respuesta la altura de las plantas. Posteriormente, de las especies que resultaron con diferencias significativas en la altura, se compararon mediante pruebas de Tukey utilizando R (Crawley, 2007). Para determinar la relación entre la abundancia de roedores y la abundancia de plantas se realizó un análisis de co-inercia con la paquetería ade4 del programa R (Dray y Dufour, 2007). El análisis de co-inercia es un método de acoplamiento simétrico que proporciona la descomposición de 2 conjuntos de datos en un grupo de vectores ortogonales, lo que nos proporciona una visión más precisa de la posible relación de la comunidad de roedores nocturnos con su hábitat, al medir la correspondencia de 2 matrices de datos, generalmente una matriz de la comunidad animal o vegetal y otra matriz de su ambiente (Dray et al., 2003). Finalmente, para determinar la probabilidad del análisis de co-inercia y la fuerza de la relación entre los conjuntos de datos, se realizó una permutación de Monte Carlo con el coeficiente de correlación de los datos de roedores y plantas, basado en 10,000 réplicas. Con este análisis, se estima si los fenómenos observados son consecuencia del azar, es decir el modelo nulo a comprobar es, si la significancia de la prueba de co-inercia es independiente de la abundancia de los roedores y de las plantas, comparándola con una muestra de estadísticos de prueba obtenidas al azar (Manly, 2006).
Resultados
La abundancia de los roedores nocturnos en el sitio PA y PR presentó una disminución en el periodo de muestreo correspondiente a junio, la cual se mantuvo hasta septiembre. Posterior a éste, se observó un incremento de la abundancia en octubre, tendencia que continuó hacia el final del muestreo. En el sitio PP la abundancia permaneció relativamente constante durante todo el periodo de muestreo siendo D. phillipsii la especie más abundante de este sitio, a excepción de abril y junio, en los cuales la especie con más capturas registradas corresponde a P. maniculatus. La especie dominante en los sitios PA y PR fue Peromyscus maniculatus. Las capturas de R. megalotis y P. flavus en general, fueron escasas en los 3 sitios, siendo más frecuentes en el PA (fig. 2). De acuerdo a los GAMM’s se observa que la abundancia de D. phillipsii y R. megalotis fue cualitativamente diferente en el sitio PP. Lo anterior debido a que en PA y PR la abundancia de estas 2 especies, se encuentra significativamente relacionada con el mes de muestreo. Para el caso de P. maniculatus y P. flavus no se encontró dicha relación (tabla 1). En general, la abundancia
de los roedores tendió a ser menor en el sitio pastoreado.
La contribución de biomasa total para los sitios fue mayor en PA (5.8 kg), intermedia en PP (4 kg) y menor en PR (3.8 kg). Independientemente del sitio, las hembras de D. phillipsii tienden a ser menos pesadas que los machos (χ2 = 7.2, g.l = 1, p = 0.007), en R. megalotis las hembras tienden a ser más pesadas (χ2 = 5.5, g.l. = 1, p = 0.01), mientras que para P. maniculatus no se observaron diferencias (χ2 = 0.2, g.l. = 1, p = 0.6). En promedio, las hembras de D. phillipsii en el PA y PP, fueron las menos pesadas, mientras que los machos del PP fueron los más pesados (fig. 3a). De acuerdo a la prueba de Kruskal-Wallis, no existieron diferencias significativas del peso de D. phillipsii hembras entre los sitios (χ2 = 0.9, g.l. = 2, p = 0.6), ni en el caso de los machos (χ2 = 1.7, g.l. = 2, p = 0.4). No se detectaron diferencias significativas en hembras de P. maniculatus (χ2 = 0.9, g.l. = 2, p = 0.6), mientras que la diferencia en el peso de los machos fue marginalmente significativa (χ2 = 5.8, g.l. = 2, p = 0.052), siendo los de PP los menos pesados y los de PA los más pesados (W = 927, p = 0.01) (fig. 3b). Para el caso de R. megalotis solo fue analizado el peso de los machos, puesto que en el PP no fueron capturados individuos hembras (fig. 3c), determinando que no existieron diferencias significativas en el peso entre los sitios (χ2 = 1.2, g.l. = 2, p = 0.5).
Resultados de los modelos generalizados aditivos de efectos mixtos (GAMM’s). Se denota con * los casos con significancia.
Durante el muestreo de vegetación, fueron registradas un total de 25 especies pertenecientes a 14 familias. De las cuales, la familia Asteraceae fue la mejor representada con 6 especies, seguida de Poaceae con 5 especies. El PA es el sitio donde se presenta la mayor riqueza de especies de plantas (18 especies), seguida por el PR (14 especies) y finalmente el PP con el menor número de especies (10). En el PA se presentaron 9 especies exclusivas, el PR presentó 4 especies exclusivas, mientras que el PP únicamente 3 especies exclusivas. Fueron 7 las especies compartidas entre los 3 sitios. La altura de las plantas fue significativamente diferente entre sitios, con excepción de Heterotheca inuloide, siendo menores en el sitio PP, a excepción de Jarava ichu, donde la altura menor correspondió al sitio PA (fig. 7). El análisis de co-inercia (fig. 8) indica que existen 3 tipos de vegetación asociadas a 3 comunidades de roedores distintas, los cuales corresponden a los 3 sitios de pastizal de este estudio. Es decir, cada tipo de vegetación genera una comunidad de roedores diferente. Así mismo la relación hallada entre la abundancia de los roedores y la vegetación es significativa y no es consecuencia del azar (p = 0.0005).
Discusión
En sitios con pastoreo intenso, la composición de especies tiende a estar dominada por generalistas (James, 2003). Contario a lo esperado D. phillipsii, la cual se caracteriza por ser más bien especialista, fue la especie dominante del sitio con presencia de ganado (PP), mientras que la especie dominante en los sitios cercados (PA y PR) correspondió a una especie generalista, P. maniculatus. La población de P. maniculatus pudo disminuir en el sitio pastoreado, debido a que el ganado tiende a afectar negativamente la abundancia y biomasa de artrópodos (Evans et al., 2015), los cuales conforman una parte importante de su dieta (Nowak, 1999; Stevens y Tello, 2012). Así mismo, nuestros resultados contrastan con los de Bich et al. (1995) y Bueno et al. (2012), donde registraron un incremento en la abundancia de P. maniculatus en sitios con mayor intensidad de pastoreo. Por su parte, Bock et al. (2011) mencionan que P. maniculatus fue igualmente abundante tanto en sitios pastoreados como no pastoreados, además las afectaciones más importantes para esta especie fueron referidas a los eventos de fuego y en menor medida a las actividades de pastoreo.
Número de individuos y proporción de sexos por especie en los tres sitios de pastizal PA (pastizal antiguo), PR (pastizal reciente) y PP (pastizal con pastoreo) en el periodo abril de 2015 a marzo de 2016. Se denota con (*) los casos con significancia.
No se encontraron diferencias significativas en la estructura de edades, los roedores adultos fueron los individuos más capturados en todas las especies, independientemente del sitio. En correspondencia, Bueno et al. (2012) no detectaron efectos del pastoreo sobre la estructura de edades. Por su parte, Smith y Smith (2007) establecen que los organismos de vida corta, como los roedores, generalmente presentan una breve estancia en clases de edad prereproductivas, lo que podría explicar la detección de bajas proporciones de roedores juveniles y subadultos. De la misma forma, otros autores afirman haber encontrado un mayor número de roedores adultos que de juveniles en áreas sin pastoreo (Bueno et al., 2012; Canul-Cruz et al., 2012; González-Christen et al., 2012). Debido a lo anterior, resulta poco preciso el comparar las estructuras de edades, sin un monitoreo de la dinámica de las cohortes, para la determinación de los efectos del pastoreo (Li et al., 2016).
La altura de las plantas fue diferente entre los sitios, siendo significativamente menor en el sitio con presencia de pastoreo, lo que afectó la estructura vertical del mismo, lo cual concuerda con otros estudios (Bakker et al., 2009; Davisdson et al., 2010; Evans et al., 2015; Li et al., 2016). De igual forma, la riqueza de especies vegetales fue mayor en los sitios cercados (19 y 14 especies) y menor en el pastoreado (10 especies), lo cual corresponde con lo reportado por Arévalo et al. (2007), Bermejo et al. (2012) y Mancilla-Leytón et al. (2013). Particularmente, D. phillipsii fue la especie favorecida por el pastoreo debido a que esta especie prefiere hábitats con pastos cortos (Jones y Genoways, 1975, Riojas-López, 2012). Así mismo, los cambios observados en las poblaciones residentes de roedores, como resultado de las actividades del ganado en el PP, pudieron tener un impacto sobre la dispersión y germinación de semillas (Bich et al., 1995). En este sentido, D. phillipsii al ser la especie más recurrente en el sitio pastoreado, pudo mejorar las condiciones de la cobertura vegetal en dicho sitio debido a su importante papel como dispersor de semillas (Oliva, 2005).
Por otra parte, los resultados del análisis de co-inercia sugieren que las combinaciones de especies vegetales y su abundancia en cada sitio, al reflejar una variedad en su estructura, son de importancia para mantener la composición de roedores hallada. Por lo tanto, los efectos que el pastoreo tuvo sobre la vegetación afectaron indirectamente a la comunidad de roedores, a través de su hábitat. Diversos autores mencionan que incluso cambios menores en la composición y la altura de la vegetación pueden modificar la composición de las comunidades de roedores (Heroldová et al., 2007; Holland y Bennett, 2009; Moro y Gadal, 2007).
El pastoreo tuvo efectos diferentes a nivel de las especies de roedores, así como de acuerdo al tiempo sin pastoreo en los sitios. La abundancia de D. phillipsii fue favorecida por el pastoreo, sin embargo las fluctuaciones así como los picos de la abundancia de esta especie a lo largo del ciclo de muestreo disminuyeron. El pastoreo no afectó la riqueza de especies, el peso y la estructura de edades de los roedores. Sin embargo, la contribución de biomasa de roedores fue mayor cuando el tiempo sin pastoreo fue más prolongado. En presencia de pastoreo las hembras de D. phillipsii fueron más concurrentes y la composición de la comunidad fue modificada. Por otro lado, la riqueza de especies de plantas así como su altura fueron afectadas negativamente por el pastoreo, mientras que la cobertura vegetal se mantuvo relativamente constante en sitios con y sin pastoreo.
El estudio de otras variables como la intensidad de pastoreo a la que los hábitats están siendo sometidos, ayudaría a determinar de una manera más fiable si una respuesta observada es consecuencia de un pastoreo intenso o ligero. Así mismo, exploraciones hacia las redes tróficas mayores o diferentes grupos a la vez, podrían contribuir a entender los efectos en cascada de esta actividad antropogénica sobre la dinámica de las comunidades, ecosistemas y la biodiversidad. Es recomendable realizar estudios que tomen en cuenta las variables climáticas y el mosaico del paisaje con un grado de heterogeneidad variable, que reflejen escenarios más realistas del mundo real. De igual manera, se recomienda promover el manejo apropiado de los sistemas de pastoreo, incluyendo actividades de rotación del pastoreo, bajas intensidades del mismo, es decir hatos ganaderos con densidades pequeñas, así como el cese radical de las actividades en periodos del crecimiento vegetal, con el objetivo de reducir las presiones sobre la vegetación, incrementar el secuestro de carbono y contribuir a la preservación de roedores y sus depredadores asociados.
Agradecimientos
Referencias
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