Nuevos registros de hongos entomopatógenos del género Cordyceps s. l. (Ascomycota: Hypocreales) del Estado de México

Juan Carlos Pérez-Villamaresa , Cristina Burrola-Aguilara ⁎ ✉ , Xóchitl Aguilar-Miguela , Tatiana Sanjuanb , Esteban Jiménez-Sánchezc

HTML  PDF  XML

Keywords:

Comentarios taxonómicos

Cordyceps militaris presenta amplia distribución en México y se ha recolectado sobre larvas y pupas de lepidópteros nocturnos de las familias Geometridae, Noctuidae y Sphingidae en diferentes tipos de bosques como: bosque mesófilo de montaña, bosques de Pinus-Quercus , bosque tropical subcaducifolio, bosque tropical perennifolio, bosques de Abies Mill, Tsuga Carrière y Picea Link con vegetación decidua (Rubio-Bustos et al., 1999) y solo hay un reporte de Cordyceps militaris sobre coleópteros adultos de una selva baja caducifolia ( Castro, Acosta-Urdapilleta, Valenzuela-Garza y Burgos-Solorio, 2012 ). Nikoh y Fukatsu (2000) comentan que algunas especies de Cordyceps s. l. pueden tener como hospedero una sola especie y otras presentan una amplia variedad de hospederos de un grupo taxonómico particular. A C. militaris se le puede encontrar en pupas de diferentes lepidópteros nocturnos, y algunos autores argumentan que la adaptación de C. militaris a tener como hospederos a insectos de diferentes grupos taxonómicos se debe a su presencia en diversas regiones geográficas y zonas ecológicas ( Kobayasi, 1941; Mains, 1958; Sung y Spatafora, 2004 ). En el presente estudio, C. militaris fue la especie con mayor número de registros, los cuales se recolectaron sobre pupas y en algunos casos sobre larvas de Paradirphia lasiocampina exclusivamente en los sitios donde la vegetación predominante es de Quercus-Pinus y en los cuales predominan grandes poblaciones de este lepidóptero. De acuerdo con Rubinoff y Sperling (2002) , los encinos son hospederos primarios de las larvas de P. lasiocampina. Fuxa y Tanada (1987) afirman que los hongos entomopatógenos se presentan constantemente en las poblaciones de sus hospederos y, a medida que estos incrementan sus poblaciones, también se incrementa la población de los hongos entomopatógenos, desarrollando epizootias que representan un mecanismo de control natural de las poblaciones de hospederos.

Especies morfológicamente similares a Cordyceps militaris son: Cordyceps cardinalis G. H. Sung et Spatafora y Cordyceps roseostromata Kobayasi et Shimizu ( Kobayasi y Shimizu, 1983; Shrestha, Zhang, Zhang y Liu, 2012; Sung y Spatafora, 2004; Wang, Zhang, Hu, Chen y Qu, 2008 ); no obstante, la primera presenta estromas más pequeños (6-59 mm), de color rojo, sus hospederos son larvas de lepidópteros, presentan rizomorfos y sus peritecios son más pequeños (230-540 × 110-240 μm), y en el caso de la segunda, los estromas son aún más pequeños (1.2-5 mm), de color rosa, la parte fértil es subglobosa a clavada, presenta rizomorfos, sus peritecios son superficiales y mucho más pequeños (280-300 × 140-160 μm).

● Cordyceps scarabaeicola Kobayasi, Bulletin of the National Science Museum, Tokyo, Series B, 2: 137. 1976 ( fig. 2)

 

Figura 2

Cordyceps scarabaeicola: a) estromas emergiendo de un coleóptero adulto (Cotinis mutabilis); b) posición de los peritecios en el estroma; c) peritecios; d) asca con ascosporas multiseptadas, y e) ascosporas fragmentadas. Escalas: 1 cm (a), 0.5 mm (b), 100 μm (c) y 10 μm (d-e).

Estromas solitarios o subgregarios, subclavados, de 1.5-8 cm de longitud. Parte fértil cilíndrica a subclavada, de 0.5-3.5 cm de longitud × 2.5-6 mm de diámetro, color anaranjado (E98A0E) a amarillo pálido (F7CC67), presencia de ostiolos oscuros que le dan una textura irregular a la parte fértil, diferenciándose ligeramente del estípite, ya que ambas estructuras son casi idénticas en diámetro y coloración. Estípite cilíndrico y liso, de 0.8-3.5 cm de longitud × 2-4 mm de diámetro, anaranjado claro (FABA66) a amarillo pálido (F7CC67). Peritecios ovoides con una punta obtusa, semi-inmersos, de 590-630 × 280-380 μm (n = 15). Ascas cilíndricas, de 5-6.4 μm de diámetro (n = 15). Ascosporas hialinas, multiseptadas que se fragmentan en esporas individuales de 5.2-7.5 × 1.3-1.8 μm (n = 15). Hospederos: coleópteros adultos de la familia Scarabaeidae: Cotinis mutabilis Gory et Percheron (subfamilia Cetoniinae), 2 especies no identificadas del género Phyllophaga (subfamilia Melolonthinae) y Xyloryctes thestalus Bates (subfamilia Dynastinae). Todos los hospederos se encontraron entre la hojarasca. Hábitat: bosque de Quercus–Pinus ; ecotono entre vegetación secundaria arbustiva de bosque de Juniperus L. y una zona agrícola; vegetación secundaria arbustiva de bosque de Quercus.

Resumen taxonómico

Estado de México: municipio Malinalco, carretera Malinalco-Tenancingo, 18°58’19” N, 99°29’40” O, 08-jul-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 80); 01-oct-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 206). Municipio Ocuilan, La Haciendita, 18°58’44” N, 99°25’01” O, 11-sep-2013, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 28); 15-jul-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 87, 88). Municipio Tenancingo, Santo Desierto El Carmen, 18°55’01” N, 99°33’31” O, 09-oct-2013, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 50).

Comentarios taxonómicos

Cordyceps scarabaeicola se describió originalmente de Nueva Guinea ( Kobayasi y Shimizu, 1976 ) sobre un coleóptero scarabaeoideo adulto y se ha reportado en países asiáticos como China ( Liang, Liu y Feng, 1993), Corea ( Shrestha et al., 2014; Sung, 1996 ), Japón (Kobayasi y Shimizu, 1978) y Taiwán (Kobayasi y Shimizu, 1981). Los ejemplares de C. scarabaeicola aquí descritos representan los primeros registros para México y el nuevo mundo, demostrando que el clado Beauveria no está solo circunscrito para el sureste asiático . Esta especie se caracteriza por desarrollar estromas que emergen de la parte cefálica de coleópteros adultos de la familia Scarabaeidae, de color amarillo limón, la parte fértil casi no se diferencia del estípite. Microscópicamente presenta peritecios ovalados y semi-inmersos y con una punta obtusa, lo que concuerda con lo observado por Kobayasi y Shimizu (1976, 1978) y Shrestha et al., 2014 ). Recientemente con datos moleculares se demostró que C. scarabaeicola es la forma teleomórfica del anamorfo Beauveria sungii S. A. Rehner y R. A. Humber ( Shrestha et al., 2014). Una especie semejante es Cordyceps brongniartii Shimazu, la cual se puede diferenciar de la aquí estudiada por los estromas un poco más largos y clavados, surcados en la parte basal y de color amarillo a anaranjado-blanquecinos, y se desarrolla sobre larvas de coleópteros de la familia Scarabaeidae ( Shimazu, Mitsuhashi y Hashimoto, 1988 ), mientras que los estromas de C. scarabaeicola son un poco más pequeños, cilíndricos y de color amarillo limón ( Kobayasi y Shimizu, 1976, 1978; Shrestha et al., 2014 ) a anaranjado (presente estudio) y se desarrolla sobre coleópteros adultos de Scarabaeidae ( Kobayasi y Shimizu, 1976, 1978; Shrestha et al., 2014; Sung et al., 2007 ).

● Cordyceps takaomontana Yakush. et Kumaz., Science Reports of the Tokyo Bunrika Daigaku, Section B, 5: 108. 1941 ( fig. 3)

Figura 3

Cordyceps takaomontana . Teleomorfo (a-e): a) estroma emergiendo de su hospedero (pupa de lepidóptero); b) posición de los peritecios en el estroma; c) peritecios; d) asca con ascosporas multiseptadas, y e) ascosporas fragmentadas. Fase conidial (f-h): f) sinema emergiendo de una pupa (lepidóptero); g) conidióforo con fiálides, y h) conidios. Escalas: 1 cm (a y f), 0.5 mm (b), 100 μm (c) y 10 μm (d-h).

Estromas solitarios o subgregarios, cilíndricos a clavados, de 1.5-6 cm de longitud. Parte fértil cilíndrica o clavada, de 0.7-1.5 cm de longitud × 1.5-6 mm de diámetro, ostiolos superficiales, densos, mamiformes, anaranjados (E98A0E) a amarillo pálido (F0E68C). Estípite cilíndrico, liso o estriado longitudinalmente, simple o en algunos casos bifurcado, de 1-3.5 cm de longitud × 1-4 mm de diámetro, anaranjado claro (E3B673) a amarillo pálido (F0E68C). Peritecios ovoides, semi-inmersos o superficiales, de 450-580 × 220-250 μm (n = 15). Ascas cilíndricas, de 4.4-5.6 μm de diámetro (n = 15). Ascosporas cilíndricas, truncadas en ambos extremos, de 4.5-7.2 × 0.7-1.2 μm (n = 15). Su forma anamórfica presenta sinemas plumosos y ramificados, de 2 a 8 cm de longitud, de color blanco (FFFFFF). Estípite cilíndrico, de color amarillo limón (E6F78C). Conidióforos septados y ramificados. Fiálides piriformes con un cuello alargado. Conidios hialinos, faseoliformes, de 4-5 × 1.5-2 μm (n = 15). Hospedero: pupas y larvas de lepidópteros enterradas en el suelo o entre ramas caídas. Hábitat: bosque de Quercus-Pinus ; vegetación secundaria arbustiva de bosque de Quercus y el ecotono entre vegetación secundaria arbustiva de bosque de Juniperus y zona agrícola.

Resumen taxonómico

Estado de México: municipio Malinalco, carretera Malinalco-Tenancingo, 18°58’19” N, 99°29’40” O, 08-jul-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 76, 77, 78, 79, 81, 82, 83, 84, 85); 20-ago-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 126, 133, 134); 01-oct-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 204, 205). Municipio Ocuilan, La Haciendita, 18°58’44” N, 99°25’01” O, 15-jul-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 86, 89); 08-oct-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 210, 220). Municipio Tenancingo, Santo Desierto El Carmen, 18°55’01” N, 99°33’31” O, 03-jul-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 71, 72, 74). Municipio Tenango del Valle, San Pedro Tlanixco, 19°03’45” N, 99°39’07” O, 11-sep-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 177, 178, 179, 180); 18-sep-2013, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 33); 06-ago-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 100); Municipio Villa Guerrero, San Miguel, 18°59’38” N, 99°39’59” O, 03-sep-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 160, 167); 16-oct-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 241).

Comentarios taxonómicos

Cordyceps takaomontana fue descrito originalmente en Japón ( Kobayasi, 1941 ) y se ha reportado de otros países como China ( Liang, Liu, Liu y Kang, 2003), Colombia (Sanjuan, 2014), el Congo (Moureau, 1961), Corea (Lee, Hwang y Yun, 2009) y Rusia (Koval, 1974 ). En México solamente se había reportado su fase conidial descrita como Paecilomyces tenuipes (Peck) Samson, de un bosque mesófilo de montaña al este de México, en el estado de Veracruz ( López y García, 2002 ). En este estudio se reporta por primera vez para México al holomorfo, ampliando su distribución hacia el centro de México. De acuerdo con Kobayasi (1941), esta especie se caracteriza por desarrollar estromas cilíndricos, en ocasiones bifurcados y de color amarillo pálido, los cuales crecen sobre pupas de lepidópteros. Los peritecios pueden ser superficiales o sub-inmersos con ostiolos mamiformes que sobresalen en la parte fértil del estroma. De los materiales estudiados, las características macro y micro-morfológicas coinciden con las reportadas en la descripción original de la especie, en la que se menciona el desarrollo de estromas sobre pupas de lepidópteros. Koval (1974) cita a C. takaomontana también sobre larvas y pupas de lepidópteros de la familia Sphingidae; además del color amarillo pálido, describe ejemplares con una coloración más oscura, ocre pálido. Por otro lado, Sanjuan (2014) reporta que en ecosistemas con baja perturbación antrópica C. takaomontana se desarrolla únicamente sobre pupas de lepidópteros de la familia Noctuidae y de la tribu Ithomiinae Nymphalidae, mientras que en ecosistemas manejados por el hombre como un mariposario produce epizootias en larvas y pupas de diferentes especies de lepidópteros de diferentes subfamilias: Heliconinae, Hespiaridae, Papilionidae y Pieridae. Una especie muy similar a C. takaomontana es Cordyceps ochraceostromata Kobayasi et Shimizu, la cual se diferencia por la coloración ocre pálido o rojizo marrón de los estromas, mientras que en C. takaomontana son de color amarillo pálido; los peritecios en C. ochraceostromata están completamente inmersos en el tejido estromático ( Kobayasi y Shimizu, 1980).

Familia Ophiocordycipitaceae

● Ophiocordyceps entomorrhiza (Dicks.) G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones et Spatafora, Studies in Mycology, 57: 42. 2007 ( fig. 4)

Figura 4

Ophiocordyceps entomorrhiza: a) estroma emergiendo de una larva de coleóptero; b) posición de los peritecios en el estroma; c) peritecios; d) asca, y e) ascosporas. Escalas: 1 cm (a), 0.5 mm (b), 100 μm (c) y 10 μm (d-e).

Estromas solitarios o subgregarios, capitados, de 3-8 cm de longitud. Parte fértil esférica, de 2-5 × 3-5 mm, rojizo pálido (EE8D61) a rojizo (B2420F) de 4.5-5 × 5-6 mm, superficie muy rugosa por la presencia de ostiolos. Estípite cilíndrico, de 25-75 × 1.5-2 mm, pruinoso en la superficie, en algunos casos curvado, completamente blanco (FFFFFF) o color café claro arriba (FFEBCD) y café oscuro abajo (B95323) y con abundantes cordones miceliales adheridos al sustrato entre 10-30 mm de longitud y no más de 1 mm de diámetro y de color blanco (FFFAFA) a café claro (DEB887). Peritecios inmersos en el estroma, ovoides, de 800-900 × 300-350 μm (n = 20). Ascas cilíndricas de 5.1-5.6 μm de diámetro (n = 20). Ascosporas filiformes, multiseptadas, fragmentándose en segmentos individuales de 8.7-10.3 × 1-2 μm (n = 20). Hospedero: larvas de coleóptero enterradas en el suelo. Hábitat: vegetación secundaria arbustiva de bosque de Quercus.

Resumen taxonómico

Estado de México, municipio Villa Guerrero, San Miguel, 18°59’38” N, 99°39’59” O, 31-jul-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 91, 92, 93, 94, 95, 96, 99); 03-sep-14, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 169, 170, 171, 172, 173, 174 175, 176).

Comentarios taxonómicos

Ophiocordyceps entomorrhiza solamente se había reportado para Veracruz, en la región centro- este de México, en agroecosistemas cafetaleros (citado como Cordyceps entomorrhiza (Fr.) Link) (Pérez-Silva, 1978 ). Esta especie es muy cercana a Ophiocordyceps gracilis , con la cual ha sido frecuentemente confundida ( Mains, 1951b; Petch, 1933; Rubio-Bustos et al., 1999 ). De acuerdo con Allard (1998), Eckblad (1967), Mains (1951b, 1958) y Zang y Kinjo (1998), O. gracilis tiene la parte fértil del estroma de color rojo, anaranjado u ocre, con numerosos ostiolos oscuros en la superficie; los peritecios son completamente inmersos, y el estípite es amarillo o amarillento. En contraste, O. entomorrhiza tiene la parte fértil del estroma de color vino, gris violáceo o marrón grisáceo, con la superficie verrugosa por la proyección de los peritecios; el estípite marrón pálido arriba y marrón oscuro abajo, además posee cordones miceliales, similares a las raíces de plantas vasculares, de los cuales se origina su nombre. Los hospederos de O. gracilis son larvas de Lepidoptera y probablemente restringida a este orden, mientras O. entomorrhiza es probablemente específico de larvas de coleópteros. La coloración rojiza de los estromas analizados en este estudio difieren en la coloración vino, gris violáceo o marrón grisáceo citada por otros autores ( Allard, 1998; Eckblad, 1967; Mains, 1951b, 1958; Zang y Kinjo, 1998 ). Por otro lado, los ejemplares descritos por Pérez-Silva (1978) en Veracruz son similares en coloración tanto de la parte fértil como del estípite. Al respecto, Guzmán et al. (2001) argumentan que aunque la coloración de los estromas descritos por Pérez-Silva (1978) es muy similar a la que presenta O. gracilis, la descripción corresponde a O. entomorrhiza.

● Ophiocordyceps gracilioides (Kobayasi) G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones et Spatafora, Studies in Mycology, 57: 43. 2007 ( fig. 5)

Figura 5

Ophiocordyceps gracilioides: a) estroma emergiendo de una larva de coleóptero; b) posición de los peritecios en el estroma; c) peritecios; d) asca, y e) ascosporas. Escalas: 1 cm (a), 1 mm (b), 100 μm (c) y 10 μm (d-e).

Estromas capitados, solitarios o subgregarios, que emergen de la cabeza del hospedero, de 1.5-2 cm de longitud. Parte fértil esférica, de 2-3 mm de longitud × 3.5-4 mm de diámetro, de color rojizo (B03609). Estípite cilíndrico, de 17-18 mm de largo × 1.5-2 mm de ancho, color crema (FBDD92) con tonos anaranjado claro (EA721D). Peritecios completamente inmersos y elongados, de 800-890 × 220-280 μm (n = 15). Ascas cilíndricas, de 5.8-7 μm de diámetro (n = 15). Ascosporas cilíndricas, hialinas, que se rompen en fragmentos individuales, de 7.5-8.7 × 1.3-1.9 μm (n = 15). Hospedero: larvas de coleóptero enterradas en el suelo. Hábitat: ecotono entre vegetación secundaria arbustiva de bosque de Juniperus y una zona agrícola.

Resumen taxonómico

Estado de México: municipio Malinalco, carretera Malinalco-Tenancingo, 18°58’19” N, 99°29’40” O, 25-sep-2013, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 36, 37, 38, 39, 40); 20-ago-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 127).

Comentarios taxonómicos

Ophiocordyceps gracilioides se describió originalmente de Japón sobre larvas de coleóptero ( Kobayasi, 1941) y se ha reportado de China (Fan, Li, Chen y Li, 2001, Li, Fan, Huang y Li, 2002) y Colombia (Sanjuan, 2014). Recientemente, Castro et al. (2012) registraron por primera vez a O. gracilioides sobre larvas de coleópteros de una selva baja caducifolia del centro de México. Los ejemplares reportados en este estudio representan el segundo reporte de la especie del centro de México y sus características coinciden con las descripciones de Fan et al. (2001) y Kobayasi (1941) , existiendo solo una ligera diferencia en cuanto al tamaño de los estromas que cita el segundo autor son más largos. De acuerdo con Kobayasi (1941), entre las especies similares a O. gracilioides se encuentran O. gracilis y O. glaziovii (Henn.) G.H. Sung, J.M. Sung et al., 2007. O. gracilis se diferencia de O. gracilioides porque sus estromas y peritecios son más pequeños, la parte fértil es de color castaño y sus hospederos son larvas de lepidóptero. Por su parte, O. glaziovii desarrolla estromas ligeramente más pequeños a la especie aquí descrita y la coloración de su parte fértil es color marrón a color café ( Kobayasi, 1941).

● Ophiocordyceps gracilis (Grev.) G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones et Spatafora, Studies in Mycology, 57: 43. 2007 ( fig. 6)

Figura 6

Ophiocordyceps gracilis: a) estroma emergiendo de una larva de lepidóptero; b) posición de los peritecios en el estroma; c) peritecios; d) asca, y e) ascosporas. Escalas: 1 cm (a), 0.5 mm (b) 100 μm (c) y 10 μm (d-e).

Estromas capitados, solitarios o en pares, erectos o curvados, de 2-3.5 cm de largo, emergiendo del tórax del hospedero. Parte fértil esférica, de 2-5 × 2-4 mm, de color salmón claro (FD8962) a rojizo (AA3F1B). Estípite cilíndrico, recto o curvado, de 15-35 mm de longitud × 1-2 mm de diámetro, color blanco (FFFFFF) a crema (FBDD92) con tonos anaranjado claro (EA721D). Peritecios ovoides y elongados, completamente inmersos, de 640-660 × 220-250 μm (n = 15). Ascas cilíndricas de 4.2-5.5 μm de diámetro (n = 20) y rostradas. Ascosporas hialinas, filiformes, multiseptadas, las cuales se rompen en fragmentos de 6-10 μm × 1-1.8 μm (n = 15). Hospedero: larvas de lepidóptero. Hábitat: ecotono entre vegetación secundaria de bosque de Juniperus y una zona agrícola.

Resumen taxonómico

Estado de México: municipio Malinalco, carretera Malinalco-Tenancingo, 18°58’19” N, 99°29’40” O, 25-sep-2013, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 34, 35); 20-ago-2014, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 128, 129, 130, 131, 132).

Comentarios taxonómicos

Ophiocordyceps gracilis solamente se había reportado de la región centro-oeste de México, en bosque tropical caducifolio y vegetación inducida ( Rubio-Bustos et al., 1999). Posteriormente, Guzmán et al. (2001) hacen una revisión de los ejemplares reportados por Rubio-Bustos et al. (1999) como O. entomorrhiza sobre larvas de lepidópteros de la familia Noctuidae de un bosque mesófilo de montaña la región Este de México, concluyendo que en realidad corresponden a O. gracilis y no a O. entomorrhiza . El material tratado en este estudio coincide con la descripción citada por Mains (1958) y se amplía su distribución ahora para el centro de México. Las especies más similares a O. gracilis son O. entomorrhiza y O. gracilioides , las cuales se discutieron anteriormente.

● Ophiocordyceps stylophora (Berk. et Broome) G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones et Spatafora, Studies in Mycology, 57: 47. 2007 ( fig. 7)

Figura 7

Ophiocordyceps stylophora: a) sinema emergiendo del tórax de una larva de coleóptero; b) fiálides con conidios, y c) conidios. Escalas: 1 cm (a) y 10 μm (b y c).

Para esta especie solo se describe la fase conidial, la cual presenta sinemas solitarios, cilíndricos, emergiendo del tórax del hospedero, de 3 cm de largo. Parte conidiógena de 10 mm de longitud × 2 mm de diámetro, de color blanco (FFFAFA); conidióforos ramificados y septados, de 4.4-5.4 μm de diámetro (n = 15). Fiálides hialinas elipsoides con la base muy ancha y un cuello muy delgado, de 10.8-11.5 μm (n = 15); conidios ovoides hialinos cubiertos con una sustancia mucilaginosa, de 3.1-3.9 × 2.3-2.5 μm de diámetro (n = 20). Estípite cilíndrico, de 2 cm de longitud × 1-1.5 mm de diámetro, de color grisáceo en la parte superior (242321) y en la base rosa pálido. Hospedero: larvas de coleóptero. Hábitat: bosque de Quercus-Pinus

Resumen taxonómico

Estado de México: municipio Tenancingo, Santo Desierto El Carmen, 18°55’01” N, 99°33’31” O, 07-ago-2013, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 12, 15); 09-oct-2013, J.C. Pérez-Villamares (AMCIRB 51).

Comentarios taxonómicos

Ophiocordyceps stylophora es una especie rara vez registrada en diferentes regiones del mundo ( Chachula, Voncina y Kozik, 2011 ). El teleomorfo fue descrito por primera vez por Berkeley (1857) (citado como Cordyceps stylophora ) en Carolina del Sur en Estados Unidos, país donde comúnmente se han recolectado ( Kobayasi, 1941; MacMillan, 1898; Mains, 1958 ); también se ha reportado en otras localidades del mundo: China ( Kobayasi, 1941), Japón ( Ban, Sakane, Toyama y Nakagiri, 2009 ), Polonia (Chachula et al., 2011) y Suecia ( Nordén, Appelqvist y Olausson, 2002 ). Mains (1951a) describió por primera vez la fase conidial (como Hirsutella stylophora ) sobre larvas de coleóptero en los estados de Michigan, Nueva York y Tennessee, Estados Unidos, y se ha reportado en Nueva Zelanda sobre larvas de Costelytra zealandica (White) (Coleoptera: Scarabaeidae) ( Glare, 1992) y Portugal ( Moniz, Cabral, Tomaz y Basto, 1999 ). Pérez-Silva (1978) citó por primera vez para México al holomorfo (como Cordyceps stylophora al teleomorfo e Hirsutella stylophora a la fase conidial) sobre un nuevo hospedero, el cual corresponde a una avispa. Sin embargo, la autora argumenta que las características morfológicas coinciden con la descripción de la especie. Los ejemplares descritos en este estudio en su fase conidial concuerdan claramente con la descripción de Mains (1951a) con ejemplares de Norteamérica y con la descripción de Glare (1992) con ejemplares de Nueva Zelanda. De acuerdo con Mains (1941, 1958), la fase conidial de O. stylophora es comúnmente más recolectada que al teleomorfo debido que los estromas se desarrollan a finales del verano y maduran hasta la primavera siguiente.

Agradecimientos

Al Conacyt por la beca otorgada al primer autor para la realización del presente trabajo. A la Universidad Autónoma del Estado de México a través de la Secretaría de Investigación y Estudios Avanzados por el financiamiento de la investigación (SyEA 3687/2014/CIA).

Referencias

Alcázar-Ruiz et al., 2003

J.A. Alcázar-Ruiz

A. Morón-Ríos

M.A. Morón

Fauna de Coleoptera Melolonthidae de Villa las Rosas, Chiapas, México

Acta Zoológica Mexicana (nueva serie)

88

2003

59-86

Allard, 1998

C. Allard

Rencontres avec Cordyceps gracilis Mont. et Durieu: Le mystère des rendez-vous mycologiques

Bulletin de la Société Mycologique de France

114

1998

29-33

Ban et al., 2009

S. Ban

T. Sakane

K. Toyama

A. Nakagiri

Teleomorph-anamorph relationships and reclassification of Cordyceps cuboidea and its allied species

Mycoscience

50

2009

261-72

Berkeley, 1857

M.J. Berkeley

On some entomogenous Sphaerie

Journal of the Proceedings of Linnean Society. Botany

1

1857

157-9

Bitar y Morón, 2014

A. Bitar

M.A. Morón

Revisión y análisis filogenético del género Xyloryctes (Coleoptera: Melolonthidae: Dynastinae: Oryctini)

Revista Mexicana de Biodiversidad

85

2014

753-96

Castro et al., 2012

B.D. Castro

M.L. Acosta-Urdapilleta

R. Valenzuela-Garza

A. Burgos-Solorio

Hongos entomopatógenos del género Cordyceps s. l (Fungi: Ascomycota) en el estado de Morelos

Entomología mexicana

Sociedad Mexicana de Entomología A.C.

México D.F.

2012

273-6

Chachula et al., 2011

P. Chachula

G. Voncina

J. Kozik

Ophiocordyceps stylophora (Ascomycota Hypocreales), new species for Poland

Polish Botanical Journal

56

2011

321-6

Conabio, 2014

Conabio (Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad) (2014). Paradirphia lasiocampina [consultado 28 Oct 2014]. Disponible en: h t t p & # 5 8 ; & # 4 7 ; & # 47;conabio.inaturalist.org/taxa/257241-Paradirphia-lasiocampina

Deloya y Ratcliffe, 1988

C. Deloya

B.C. Ratcliffe

Las especies de Cotinis Burmeister en México (Coleoptera: Melolonthidae: Cetoniinae)

Acta Zoológica Mexicana (nueva serie)

28

1988

1-52

Eckblad, 1967

F.E. Eckblad

The genus Cordyceps in Norway

Nytt Magasin for Botanik

14

1967

68-76

Fan et al., 2001

M.Z. Fan

C.R. Li

Y.Y. Chen

Z.Z. Li

Cordyceps gracilioides, a new record for China

Mycosystema

20

2001

273-4

Frutis et al., 1985

I. Frutis

R.E. Chio

A. Estrada-Torres

Nuevos registros de macromicetos del Estado de México

Revista Mexicana de Micología

1

1985

285-300

Fuxa y Tanada, 1987

J.R. Fuxa

Y. Tanada

Epizootiology of insect diseases

1987

Glare, 1992

T.R. Glare

Hirsutella stylophora Mains, a pathogen of Costelytra zealandica

New Zealand Entomologist

15

1992

29-32

Guzmán et al., 2001

G. Guzmán

M.A. Morón

F. Ramírez-Guillén

J.H.D. Wolf

Entomogenous Cordyceps and related genera from Mexico with discussions on their hosts and new records

Mycotaxon

78

2001

115-25

Heim y Wasson, 1958

R. Heim

R.G. Wasson

Les champignons hallucinogènes du Mexique, études 682 ethnologiques, taxinomiques, biologiques physiologiques et chimiques

1958

Hibbett y Taylor, 2013

D.S. Hibbett

J.W. Taylor

Fungal systematics: Is a new age of enlightenment at hand?

Nature Reviews Microbiology

11

2013

129-33

Medline

DOI

HTML Color Codes, 2016

HTML Color Codes [consultado 9 Abr 2016]. Disponible en: http://html-color-codes.info/

Index Fungorum, 2015

Index Fungorum (2015). Authors of fungal names [consultado 10 Feb 2015]. Disponible en: http://www.indexfungorum.org/names/names.asp

Kepler et al., 2014

R.M. Kepler

R.A. Humber

J.F. Bischoff

S.A. Rehner

Clarification of generic and species boundaries for Metarhizium and related fungi through multigene phylogenetics

Mycologia

106

2014

811-29

Medline

DOI

Kobayasi, 1941

Y. Kobayasi

The genus Cordyceps and its allies

Science Reports of the Tokyo Bunrika Daigaku (Section B 84)

5

1941

53-260

Kobayasi, 1982

Y. Kobayasi

Keys to the taxa of the genera Cordyceps and Torrubiella

Transactions of the Mycological Society of Japan

23

1982

329-64

Kobayasi y Shimizu, 1976

Y. Kobayasi

D. Shimizu

The genus Cordyceps and its allies from New Guinea

Bulletin of National Science Museum Tokyo Series B (Botany)

2

1976

133-51

Kobayasi y Shimizu, 1978

Y. Kobayasi

D. Shimizu

Cordyceps species from Japan

Bulletin of the National Science Museum Tokyo Series B (Botany)

4

1978

43-63

Kobayasi y Shimizu, 1980

Y. Kobayasi

D. Shimizu

Cordyceps species from Japan 3

Bulletin of the National Science Museum Tokyo Series B (Botany)

6

1980

125-45

Kobayasi y Shimizu, 1981

Y. Kobayasi

D. Shimizu

The genus Cordyceps and its allies from Taiwan (Formosa)

Bulletin of the National Science Museum Tokyo Series B (Botany)

7

1981

113-22

Kobayasi y Shimizu, 1983

Y. Kobayasi

D. Shimizu

Cordyceps from Japan 6

Bulletin of the National Science Museum Tokyo Series B (Botany)

9

1983

1-21

Koval, 1974

E.Z. Koval

Opredelitel Entomofilnych Gribov SSSR

1974

Lawrence y Newton, 1995

J.F. Lawrence

A.F. Newton Jr.

Families and subfamilies of Coleoptera (with selected genera, notes, references and data on family-group names)

Biology, phylogeny, and classification of Coleoptera: papers celebrating the 80th birthday of Roy A. Crowson

Muzeum I Instytut Zoologii PAN

Varsovia

1995

779-1006

Lee et al., 2009

S.H. Lee

H.S. Hwang

J.W. Yun

Production of polysaccharides by submerged mycelial culture of entomopathogenic fungus Cordyceps takaomontana and their apoptotic effects on human neuroblastoma cells

Korean Journal of Chemical Engineering

26

2009

1075-83

Lemaire y Wolfe, 1988

C. Lemaire

K.L. Wolfe

Three new species of Paradirphia (Saturniidae: Hemileucinae) from Mexico and Central America with notes on the immature stages

Journal of Research on the Lepidoptera

27

1988

197-212

Li et al., 2002

C.R. Li

M.Z. Fan

B. Huang

Z.Z. Li

The genus Cordyceps and its allies from Anhui II

Mycosystema

21

2002

167-71

Liang et al., 1993

Z.Q. Liang

A.Y. Liu

D.M. Feng

Some entomogeous fungi from Fanjing mountain preserve in China

Acta Mycologica Sinica

12

1993

110-7

Liang et al., 2003

Z.Q. Liang

A.Y. Liu

M.H. Liu

J.C. Kang

The genus Cordyceps and its allies from the Kuankuoshui Reserve in Guizhou III

Fungal Diversity

14

2003

95-101

López y García, 2002

A. López

J. García

Paecilomyces tenuipes

Funga Veracruzana

76

2002

1-4

MacMillan, 1898

C. MacMillan

Cordyceps stylophora Berk. et Br. in Minesota

Bulletin of the Torrey Botanical Club

25

1898

583

Mains, 1941

E.B. Mains

Cordyceps stylophora and Cordyceps ravenelii

Mycologia

33

1941

611-7

Mains, 1951a

E.B. Mains

Entomogenous species of Hirsutella stylophora, Tilachildium and Synnematium

Mycologia

43

1951

691-718

Mains, 1951b

E.B. Mains

Notes concerning entomogenous fungi

Bulletin of the Torrey Botanical Club

78

1951

122-33

Mains, 1958

E.B. Mains

North American entomogenous species of Cordyceps

Mycologia

50

1958

169-222

Moniz et al., 1999

M.F. Moniz

M.T. Cabral

I.L. Tomaz

M.S. Basto

On the appearance of a mycosis in Phoracantha semipunctata (Fab.) larva

Silva Lusitana

7

1999

49-54

Motic China Group Co. Ltd., 2001

Motic China Group Co., Ltd.

Motic Images Plus version 2.2 Multi langage version

2001-2004

Moureau, 1961

J. Moureau

Nouveaux Cordyceps du Congo

Lejeunia

15

1961

1-38

Nikoh y Fukatsu, 2000

N. Nikoh

T. Fukatsu

Interkingdom host jumping underground: phylogenetic analysis of entomoparasitic fungi of the genus Cordyceps

Molecular Biology and Evolution

17

2000

629-38

Medline

Nordén et al., 2002

B. Nordén

T. Appelqvist

B. Olausson

Diversity, ecology and conservation of wood-inhabiting ascomicetes in Sweden

Svensk Botanisk Tidskrift

96

2002

139-48

Pérez-Silva, 1977

E. Pérez-Silva

Algunas especies del género Cordyceps (Pyrenomycetes) en México

Boletín de la Sociedad Mexicana de Micología

11

1977

145-53

Pérez-Silva, 1978

E. Pérez-Silva

Nuevos registros de Cordyceps (Pyrenomycetes) en México

Boletín de la Sociedad Mexicana de Micología

12

1978

19-25

Petch, 1933

T. Petch

Notes on entomogenous fungi

Transactions of the British Mycological Society

18

1933

48-75

Quandt et al., 2014

C.A. Quandt

R.M. Kepler

W. Gams

J.P.M. Araújo

S. Ban

H.C. Evans

Phylogenetic-based nomenclatural proposals for Ophiocordycipitaceae (Hypocreales) with new combinations in Tolypocladium

IMA Fungus

5

2014

121-34

Medline

DOI

Rubinoff y Sperling, 2002

D. Rubinoff

F.A.H. Sperling

Evolution of ecological traits and wing morphology in Hemileuca (Saturniidae) based on a two-gene phylogeny

Molecular Phylogenetics and Evolution

25

2002

70-86

Medline

Rubio-Bustos et al., 1999

S. Rubio-Bustos

L. Guzmán-Dávalos

J.L. Navarrete-Heredia

Especies entomopatógenas de Cordyceps (Fungi Ascomycotina) en México

Boletín del Instituto de Botánica

7

1999

135-57

Sanjuan, 2014

T. Sanjuan

Estudio filogenético de la interacción Cordyceps -insectos en el noreste amazónico, un análisis morfológico, molecular y ecológico (Tesis doctoral)

2014

Shimazu et al., 1988

M. Shimazu

W. Mitsuhashi

H. Hashimoto

Cordyceps brongniartii sp. nov., the teleomorph of Beauveria brongniartii

Transactions of the Mycological Society of Japan

29

1988

323-30

Shrestha et al., 2014

B. Shrestha

M.W. Hyun

J. Oh

J.G. Han

T.H. Lee

J.Y. Cho

Molecular evidence of a teleomorph-anamorph connection between Cordyceps scarabaeicola and Beauveria sungii and its implication for the systematics of Cordyceps sensu stricto

Mycoscience

55

2014

231-9

Shrestha et al., 2012

B. Shrestha

W. Zhang

Y. Zhang

X. Liu

The medicinal fungus Cordyceps militaris: research and development

Mycological Progress

11

2012

599-614

Sung, 1996

J.M. Sung

The insects-born fungus of Korea in color

1996

Sung et al., 2007

G.H. Sung

N.L. Hywel-Jones

J.M. Sung

J.J. Luangsa-Ard

B. Shrestha

J.W. Spatafora

Phylogenetic classification of Cordyceps and the clavicipitaceous fungi

Studies in Mycology

57

2007

5-59

Medline

DOI

Sung y Spatafora, 2004

G.H. Sung

J.W. Spatafora

Cordyceps cardinalis sp. nov., a new species of Cordyceps with an east Asian-eastern North American distribution

Mycologia

96

2004

658-66

Medline

Tuli et al., 2014

H.S. Tuli

S.S. Sandhu

A.K. Sharma

Pharmacological and therapeutic potential of Cordyceps with special reference to Cordycepin

Biotech

4

2014

1-12

Wang et al., 2008

L. Wang

W.M. Zhang

B. Hu

Y.Q. Chen

L.H. Qu

Genetic variation of Cordyceps militaris and its allies based on phylogenetic analysis of rDNA ITS sequence data

Fungal Diversity

31

2008

147-55

Wen et al., 2012

T.C. Wen

M.F. Li

J.C. Kang

J. He

A molecular genetic study on fruiting-body formation of Cordyceps militaris

African Journal of Microbiology Research

6

2012

5215-21

Yokoyama et al., 2005

E. Yokoyama

K. Yamagishi

A. Hara

Heterothallism in Cordyceps takaomontana

FEMS Microbiology Letters

250

2005

145-50

Medline

DOI

Zang y Kinjo, 1998

M. Zang

N. Kinjo

Notes on the alpine Cordyceps of China and nearby nations

Mycotaxon

66

1998

215-30

La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

*

Autor para correspondencia.

Copyright © 2017 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología.