Helmintofauna del cisne de cuello negro Cygnus melancoryphus (Aves: Anatidae) del Santuario de la Naturaleza Carlos Anwandter, Valdivia, Chile

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El Santuario de la Naturaleza Carlos Anwandter es un complejo de humedales ubicados en la Región de Los Ríos, en el Sur de Chile, originado como consecuencia del megaterremoto y tsunami del año 1960. Alberga una gran riqueza de avifauna acuática, siendo el cisne de cuello negro (Cygnus melancoryphus Molina, 1792) su principal representante (Johnsgard, 2010; Muñoz-Pedreros, 2004). Según lo indicado por Corti y Schlatter (2002) y Schlatter et al. (1991), la dieta del cisne de cuello negro es exclusivamente herbívora, siendo el principal objeto dietario el luchecillo Egeria densa Planch, 1849. En Chile esta ave es catalogada como vulnerable en la zona central y austral y como en peligro de extinción en la zona sur (SAG, 2012). Sin embargo, la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza cataloga al cisne de cuello negro como una especie de riesgo menor con poblaciones estables en Sudamérica (UICN, 2016). En las últimas décadas, la población reproductiva de cisnes de cuello negro en la región de los Ríos ha disminuido por causas naturales (por ejemplo, el fenómeno del Niño) y antrópicas. El vertido de desechos industriales hacia el santuario ha sido devastador causando la muerte de los cisnes debido a la intoxicación por hierro e inanición (Jaramillo et al., 2007; Schlatter et al., 2002). Los estudios parasitológicos en Anseriformes nativos de Chile son escasos (Hinojosa-Sáez y González-Acuña, 2005) y para el caso particular del cisne de cuello negro, existen sólo 2 estudios realizados por González-Acuña et al. (2010) y Schlatter et al. (1991). Por lo expuesto, el objetivo de este estudio es contribuir al conocimiento de la helmintofauna de esta especie de ave acuática, dando a conocer registros nuevos en el sur de Chile.

Con la colaboración de la Corporación Nacional Forestal (CONAF) y Servicio Agrícola y Ganadero (SAG) se recolectaron 46 cadáveres de C. melancoryphus durante el año 2004, provenientes del Santuario de la Naturaleza Carlos Anwandter (39°41’15” S, 73°11’31” O), región de los Ríos, Chile. La necropsia parasitaria de dichas aves se realizó en la Unidad de Parasitología Veterinaria del Instituto de Patología Animal de la Universidad Austral de Chile. El sistema digestivo fue separado en molleja, proventrículo, intestino delgado y colon. Los helmintos recolectados fueron preservados en etanol 70% y transparentados en Lactofenol de Amman. Los parásitos fueron identificados mediante las claves taxonómicas de Anderson et al. (1989), Jones et al. (2005), Cram (1927), Kanev et al. (1994), Khalil et al. (1994), Schell (1985), Seurat (1918), Travassos 1915 y Travassos et al. (1969) e incorporados a la colección de la Unidad de Parasitología Veterinaria de la Universidad Austral de Chile (992 Parasitol. UACh-1002 Parasitol. UACh). Los valores de prevalencia (P), intensidad media (I_M) y rango de infección (R) fueron calculados siguiendo a Bush et al. (1997).

Un total de 3,555 parásitos fueron recolectados del sistema digestivo de las aves analizadas, donde el 100% de los cisnes presentó al menos 1 especie de helminto. Con excepción del proventrículo, se recolectaron parásitos de todos los segmentos del sistema digestivo. Dentro del phylum Nematoda, los parásitos identificados fueron Capillaria sp. (Enoplida, Capillaridae) (P = 93.5%, I_M = 31.7, R = 1-69) parasitando el intestino delgado y el colon, y Epomidiostomum vogelsangi Travassos, 1937 (Strongylida, Amidostomatidae) (P = 95.7%, I_M = 27.6, R = 4-97) recolectado bajo el epitelio córneo de la molleja. Del phylum Platyhelminthes se registró la presencia de céstodos de la familia Hymenolepididae (P = 47.8%) y 2 especies de tremátodos identificados como Catatropis verrucosa (Frölich, 1789) Odhner, 1905 (Digenea, Notocotylidae) (P = 60.9%, I_M = 21, R = 1-137) y Echinostoma revolutum Frölich, 1802 sensu lato (Digenea, Echinostomatidae) (P = 78.3%, I_M = 10.9, R = 1-36), todos hallados en intestino delgado y colon.

Epomidiostomum vogelsangi es un nemátodo caracterizado por la presencia de hombreras o “epaulets” en el extremo anterior; los machos poseen un par de espículas divididas en 3 puntas en su extremo caudal; mientras que las hembras poseen un extremo posterior digitiforme (Anderson et al., 1989; Cram, 1927; Seurat, 1918). Este parásito fue reportado previamente en C. melancoryphus de Argentina y Brasil (Agüero et al., 2016; Fedynich y Thomas, 2008) y por González-Acuña et al. (2010) en la zona centro-sur de Chile. Se observaron lesiones representadas por áreas despigmentadas y desprendidas de la capa córnea de la molleja, acompañadas de un gran número de nemátodos, situación previamente descrita por Fedynich y Thomas (2008) y Tuggle y Crites (1984) para otras especies de la familia Amidostomatidae.

Con respecto a las especies de Capillaria aisladas de cisnes, González-Acuña et al. (2010) y Travassos (1915) registraron C. skrjabini Lubinova, 1947 en Chile y C. droummondi Travassos, 1915 en Brasil, respectivamente, ambas parasitando el intestino delgado. En el presente estudio, los vermes se caracterizaron por la presencia de un esticosoma abarcando la mitad de la longitud total del cuerpo de los capiláridos, tanto en machos como en hembras. En el caso de los machos, éstos presentaban una vaina asociada a una única espícula (Anderson et al., 1989; Travassos, 1915). Estos ejemplares no pudieron ser identificaron a nivel de especie debido al estado avanzado de descomposición, sin embargo, a diferencia de los estudios previos, éstos fueron hallados en el colon.

Echinostoma revolutum s.l. se caracteriza por presentar un disco peristómico armado con 37 espinas, un acetábulo de gran desarrollo en comparación con la ventosa oral, además de poseer 1 ovario pequeño craneal a 1 par de testículos organizados de forma tándem. Catatropis verrucosa presenta un cuerpo elongado con una cresta continua central asociada a 2 hileras de 11 papilas ventrales, además de la presencia de 1 única ventosa oral. El ovario es central y los testículos se ubican laterales a éste en el tercio posterior del cuerpo (Jones et al. (2005); Kanev et al., 1994; Schell, 1985; Travassos et al., 1969). Echinostoma revolutum s.l. se recuperó del colon, coincidiendo con lo reportado por Esteban y Muñoz-Antoli (2009). En Sudamérica se han registrado 2 especies de Echinostoma en C. melancoryphus: E. mendax Dietz, 1909 en Argentina (Boero et al., 1972) y E. trivolvis Cort, 1914 en Chile (González-Acuña et al., 2010). Los ejemplares identificados como C. verrucosa, se aislaron del colon coincidiendo con los reportes de Huffman (2008) y McDonald (1969). Tanto E. revolutum s.l. como C. verrucosa corresponden a nuevos registros para este hospedador como también para la helmintofauna de Chile.

Respecto a los céstodos, sólo se aislaron proglótidos libres impidiendo la cuantificación e identificación a nivel de género o especie de estos ejemplares. Sin embargo, la morfología concuerda con la de la familia Hymenolepididae, que se caracteriza por presentar proglótidos más largos que anchos, poro genital unilateral con apertura en el borde, presencia de 3 testículos y 1 único ovario elongado (Khalil et al., 1994). Los céstodos de esta familia fueron registrados previamente en C. melancoryphus: Retinometra bulbocirrosus Pfeiffer, 1960 en Austria (Pfeiffer, 1960), Gastrotaenia cygni Wolffhügel, 1938, Microsomacanthus sp., Nadejdolepis sp. y Retinometra sp. en Chile y Uruguay (González-Acuña et al., 2010; Wolffhügel, 1938) y Cloacotaenia megalops Nitsch, 1829 (syn. Hymenolepis megalops) en Brasil y Argentina (Digiani, 2000; Muniz-Pereira y Amato, 1998).

Los platelmintos recolectados en este estudio poseen ciclos biológicos indirectos, utilizando a caracoles, crustáceos, anfibios y peces como hospederos intermediarios (Huffman, 2008; Kanev et al., 1994; Wobeser, 1997), los cuales podrían ser consumidos accidentalmente por los cisnes al momento de forrajear; considerando que estas aves son estrictamente herbívoras (Corti y Schlatter, 2002). La alta prevalencia y carga parasitaria de Echinostoma revolutum s. l. indicaría que los cisnes ingieren de forma constante a los hospederos intermediarios, los cuales podrían utilizar plantas acuáticas como refugio (Buschmann, 1990). En el caso de Catatropis verrucosa, las metacercarias se enquistan en material vegetal acuático (Kanev et al., 1994), lo cual justificaría su alta prevalencia en esta ave herbívora. Los nemátodos fueron los que registraron las mayores prevalencias, lo que podría deberse a que las especies relacionadas con los géneros registrados en el presente estudio y que parasitan Anseriformes, poseen en general ciclos biológicos directos (capiláridos y Epomidiostomum), es decir, que no requieren hospederos intermediarios para su transmisión (Anderson, 2000; Fedynich y Thomas, 2008; Soulsby, 1987).

Referencias

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