Invertebrados bentónicos en diez arrecifes del Parque Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano

Benthic invertebrates in ten reefs of the Sistema Arrecifal Veracruzano National Park

Los ecosistemas arrecifales ofrecen una gran cantidad de bienes y servicios de importancia ecológica, económica y cultural (James-Cruz y Márquez-Calle, 2011; Maldonado y Sánchez, 2016), como protección a la línea de costa y sus pobladores, fuentes de empleo mediante la pesca y el turismo (Burke et al., 2011), zonas de crianza para diversas especies y fuente de materiales para diversos fines (Reyes-Bonilla et al., 2014; Sale et al., 2010); a pesar de su relevancia reciben diversas presiones tanto naturales como antrópicas, que combinadas pueden exacerbarse (Jones et al., 2008) y generar repercusiones sobre la reproducción y asentamiento de las poblaciones de organismos, además de aumentar la virulencia de algunos patógenos generando problemáticas que pueden resultar en eventos catastróficos de mortandades masivas y daños irreversibles para las comunidades arrecifales (Villamizar, 2000). Aunado a lo anterior, se suma recientemente la elevación en la temperatura del agua del mar, que trae como consecuencia el blanqueamiento del coral poniendo en riesgo a la comunidad arrecifal (Burke et al., 2011). De acuerdo con Burke et al. (2011), analizando las presiones que enfrentan los distintos arrecifes del mundo, el Parque Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano (PNSAV) se encuentra categorizado como en alto riesgo y se espera que en las próximas décadas su situación sea crítica; si a esta premisa sumamos las actuales obras de ampliación del puerto de Veracruz, las cuales implican la remoción de una porción de arrecife y obras de dragado, es claro que este sistema arrecifal estará en situación crítica en corto tiempo.

Los arrecifes coralinos son sitios de alta diversidad y productividad, donde diversas especies de invertebrados, peces y algas forman parte de esta comunidad (Richmond, 1993); se estima que albergan al menos entre 4 y 5% de todas las especies descritas, pero a pesar de su elevada biodiversidad, existe poca información acerca de los factores que originan y moldean estas comunidades (Wood, 2001).

En general, se puede considerar que un arrecife con alta calidad es aquel que presenta una elevada biodiversidad tanto de corales como de organismos asociados a ellos, además de una alta capacidad de formar arrecifes; algunos factores físicos como la profundidad, la sedimentación y turbidez del agua están relacionados con la calidad de los arrecifes (De Vantier et al., 1998). A escala local, la diversidad de las comunidades arrecifales está correlacionada con la profundidad y con la heterogeneidad entre hábitats (Cornell y Karlson, 2000; Wood, 2001).

En el caso de la sedimentación, como partículas suspendidas o acumuladas, se sabe que una sedimentación excesiva puede afectar negativamente la estructura y función de los sistemas arrecifales modificando sus procesos físicos y biológicos (Erftemeijer et al., 2012; Gilmour et al., 2006; Vázquez-Domínguez, 2003); puede afectar la fijación y supervivencia de las larvas de organismos arrecifales, y matar no solo a los corales sino también a otros organismos de la cadena alimenticia de peces y moluscos de importancia comercial; es pertinente aclarar que aparentemente los sedimentos pueden llegar a causar menos problemas en las comunidades arrecifales cuando hay corrientes intensas presentes (Rogers, 1990).

Las características básicas que se requieren conocer de una comunidad son su riqueza, abundancia, diversidad y distribución (Vázquez-Domínguez, 2003), las cuales se complementan con información acerca de los factores que la moldean; información importante para poder establecer planes de manejo de la misma.

En el caso del PNSAV, el grupo del que existe más información disponible es el de los corales pétreos, sin embrago se tiene poca información sobre los demás grupos de invertebrados de estas comunidades.

De la información disponible acerca de los invertebrados no coralinos del PNSAV, varios son de tipo puntual, abarcando un solo grupo en un solo arrecife (como ejemplos: Aguilar-Estrada et al., 2014; González-Muñoz, 2005), otros más estudian un grupo de invertebrados en más de un arrecife (Gómez, 2007; González-Muñoz et al., 2013, 2015), pero pocos analizan más de un grupo de invertebrados en más de un arrecife (Horta-Puga, 2016), existiendo además literatura gris que no se encuentra disponible para la comunidad científica en general. Todo lo anterior trae como consecuencia carencia de información y de trabajos integrales que comprendan varios grupos de invertebrados en varios arrecifes, así como de series de tiempo que muestren los cambios en las distintas poblaciones.

En el presente trabajo se registraron los invertebrados bentónicos no coralinos en 10 arrecifes del PNSAV y se realizó un análisis de similitud de los arrecifes con base en las especies presentes de noviembre de 2014 a octubre de 2015.

Materiales y métodos

El PNSAV está conformado por 28 formaciones arrecifales cuya poligonal abarca actualmente 65,516 ha (DOF, 2012). Los arrecifes de este Sistema están separados en 2 grupos por la desembocadura del Río Jamapa; el grupo más norteño se encuentra frente a las costas de la zona conurbada Veracruz-Boca del Río, mientras que el grupo ubicado al Sur se localiza frente a las costas del poblado de Antón Lizardo (fig. 1). El PNSAV fue decretado Parque Marino Nacional en 1992 (DOF, 1992), sitio Ramsar en 2004 (Ramsar, 2004) y Reserva de la Biosfera en 2006 (UNESCO, 2006).

A pesar de su relevancia y de las distintas categorías de protección que tiene, recientemente se ha modificado su poligonal (DOF, 2012) con lo que, entre otros aspectos, se desincorpora el arrecife de Punta Gorda ubicado en el extremo noroeste del sistema; en esta zona se realizan obras de ampliación del puerto, sin saber a ciencia cierta qué afectaciones traerá en el patrón de corrientes, así como para los organismos que conforman las comunidades arrecifales.

Entre noviembre de 2014 y octubre de 2015, se visitaron los arrecifes Hornos, Verde, Sacrificios y Anegada de Adentro, de la parte norte del PNSAV y Palma, Polo, Anegada de Afuera, En medio, Santiaguillo y la zona norte de Cabezo, situados en la parte sur. Se realizaron 2 visitas por arrecife en la que se fotografiaron e identificaron anémonas (phylum Cnidaria, clase Anthozoa, subclase: Hexacorallia), moluscos (phylum Mollusca, clase Gastropoda), erizos (phylum Echinodermata, clase Echinoidea), estrellas de mar (phylum Echinodermata, clase Asteroidea, orden Valvatida), esponjas (phylum Porifera, clase Demospongiae) y poliquetos (phylum Annelida, clase Polychaeta).

En cada arrecife, se fotografiaron los organismos mediante buceo libre realizando trayectos perpendiculares a la costa en la laguna arrecifal hasta una profundidad máxima de 3 m, y en la pendiente arrecifal mediante buceo Scuba a 5 m de profundidad.

Se fotografió a los organismos pertenecientes a los grupos taxonómicos de interés, utilizando cámaras fotográficas digitales: Canon de 10-12 megapixeles, JVC modelo GC-XA1, JVC modelo WR-GX001, Nikon Coolpix L30 modelo 6280.32, Olympus modelo Stylus Tough-6020µ de14 megapixeles y FUJIFILM FinePix modelo XP50, y se registró a las especies que se identificaban. Posteriormente, en el laboratorio se corroboró la identificación realizada en campo, utilizando guías especializadas (Boxshall et al., 2014; Collin et al., 2005; De León-González et al., 2009; Gómez, 2002; Gosner, 1978; Humann y Deloach, 1999; Kaplan, 1999; Solís-Weiss, 1998; Zea et al., 2014); en el caso de las esponjas, se tomaron fotos de diversos ángulos de cada individuo para obtener todas las características visuales posibles. Con respecto a la identificación de especies de esponjas, moluscos y anemonas se contó con el apoyo de expertos para corroborar las identificaciones.

Con la información de las especies identificadas y corroboradas, se elaboró una tabla de presencia-ausencia para cada arrecife; las especies cuya identificación fue dudosa se excluyeron de la lista. Una vez obtenida dicha información se analizó la riqueza de especies y la similitud entre arrecifes mediante un análisis de agrupamiento basado en UPGMA (Unweighted Pair Group Method using Arithmetic averages) y el índice de Sorensen. Aunado a lo anterior, se llevó a cabo un análisis no paramétrico de escalamiento multidimensional (MDS) en 3 dimensiones, utilizando el índice de Sorensen. Ambos análisis se llevaron a cabo utilizando el programa Past (Versión 3.16; Hammer et al., 2001)

Se revisaron los agrupamientos formados mediante los análisis mencionados tratando de explicarlos con base en variables ambientales reportadas para algunos de los arrecifes estudiados, como la distancia a la costa, la tasa de sedimentación y la visibilidad.

Resultados

Se corroboró la identificación de un total de 36 especies de invertebrados. Seis de las especies correspondieron a anémonas, 6 a moluscos, 7 a erizos, 2 a estrellas de mar, 12 a esponjas y 3 a poliquetos (tabla 1). El arrecife con mayor riqueza de especies fue Polo (30 especies) y el de menor riqueza Hornos (11 especies).

Tabla 1

Presencia de especies por arrecife (1 = presencia).

Tabla 1 Continuación
Grupo arrecife	Hornos	Verde	Sacrificios	Polo	A. Adentro	Santiaguillo	La Palma	A. Afuera	Cabezo	En medio
Grupo arrecife	Hornos	Verde	Sacrificios	Polo	A. Adentro	Santiaguillo	La Palma	A. Afuera	Cabezo	En medio
Esponjas (phylwum Porifera / clase Demospongiae)
Familia Niphatidae
Amphimedon compressa		1	1	1	1	1	1			1
Amphimedon viridis	1	1	1	1	1	1	1	1		1
Familia Callispongiidae
Callyspongia armigera		1	1		1		1	1		1
Familia Dictyonellidae
Scopalina rüetzleri		1		1			1		1	1
Familia Mycalidae
Mycale laevis		1	1	1	1	1			1	1
Familia Raspailiidae
Ectyoplasia ferox		1	1				1	1	1	1
Familia Desmacididae
Desmapsamma anchorata	1	1	1	1	1	1	1	1		1
Familia Clionaidae
Cliona delitrix		1	1	1	1	1	1	1		1
Familia Irciniidae
Ircinia felix		1	1	1				1		1
Ircinia strobilina		1			1			1		1
Familia Agelasidae
Agelas clathrodes		1	1	1			1		1
Familia Aplysinidae
Aiolochroia crassa		1	1	1	1	1	1	1	1	1
Anémonas (phylum Cnidaria/ clase Anthozoa/ subclase Hexacorallia
Familia Zoanthidae
Palythoa caribaeorum	1			1					1
Zoanthus pulchellus		1		1
Familia Corallimorphidae
Rhodactis osculifera						1		1
Familia Phymanthidae
Phymanthus crucifer	1		1		1		1
Familia Stichodactylidae
Stichodactyla helianthus	1			1	1		1			1
Familia Aliciidae
Lebrunia coralligens				1	1	1	1		1
Poliquetos (phylum Annelida / clase Polychaeta)
Familia Serpulidae
Spirobranchus giganteus		1	1	1	1	1	1	1	1	1
Familia Sabellidae
Sabellastarte magnifica	1	1	1	1	1	1		1	1	1
Familia Amphinomidae
Hermodice carunculata		1	1	1	1	1			1	1
Moluscos(phylum Mollusca)
Familia Fasciolariidae
Fasciolaria tulipa	1			1					1
Familia Plakobranchidae
Elysia crispata	1	1	1	1	1			1	1	1
Familia Cerithiidae
Cerithium litteratum	1		1	1	1	1	1	1	1	1
Familia Ovulidae
Cyphoma gibbosum				1
Familia Naticidae
Polinices lacteus			1	1		1
Familia Limidae
Ctenoides scabra			1	1						1
Estrellas (phylum Echinodermata / subphylum Asterozoa / clase Asteroidea)
Familia Ophidiasteridae
Linckia guildingii		1	1	1	1				1	1
Familia Oreasteridae
Oreaster reticulatus		1	1						1	1
Erizos (phylum Echinodermata / clase Asteroidea)
Familia Diadematidae
Diadema antillarum		1	1	1	1	1	1	1	1	1
Familia Toxopneustidae
Lytechinus variegatus		1		1		1		1	1	1
Lytechinus williamsi				1			1
Tripneustes ventricosus		1	1	1	1	1	1	1	1	1
Familia Echinometridae
Echinometra lucunter	1	1	1	1	1	1	1	1	1	1
Echinometra viridis	1	1		1		1	1	1	1	1
Familia Cidaroidae
Eucidaris tribuloides				1	1	1	1	1	1	1
Total	9	12	13	21	13	13	11	11	16	15

En el análisis de similitud, cortando a un 80% de similitud se obtuvo un grupo formado por los arrecifes Verde, En medio y Sacrificios, los cuales son arrecifes de relativa cercanía a la costa (5, 6 y 1 km, respectivamente; Tunnell Jr., 2010). El arrecife con menor similitud con respecto a los demás arrecifes es el arrecife Hornos, que es un arrecife bordeante, a diferencia de los demás arrecifes analizados, que son de tipo plataforma (fig. 2).

Con escalado multidimensional (EMD) se obtuvo un Stress de 0.16 y analizando los agrupamientos formados en los ejes 1 y 2, se pueden identificar 3 agrupaciones: uno formado por los arrecifes Santiaguillo y Anegada de Afuera, que son, de los arrecifes analizados, los más alejados de la costa (20 y 16 km, respectivamente; Tunnell Jr., 2010); la segunda agrupación la forma el arrecife Hornos, que se ubica pegado a la costa, y la tercera, formada por todos los demás arrecifes, cuyas distancias a la costa van de 1 km (Sacrificios) a 15 km (Cabezo; fig. 3).

En el caso de los agrupamientos formados en los ejes 2 y 3, continúan separados, Hornos por un extremo, y Santiaguillo y Afuera por otro, pero el grupo formado por los demás arrecifes muestra ya ciertas distancias entre arrecifes, como son: Sacrificios y Cabezo, que son, de los arrecifes de este grupo, el más cercano (1 km) y el más lejano (15 km), respectivamente (fig. 4).

Discusión

De los arrecifes estudiados, el arrecife Polo presentó un mayor número de erizos, anémonas y moluscos identificados (7, 4 y 6 especies, respectivamente), lo cual contribuyó a que éste fuera el arrecife con mayor riqueza de especies. Esta elevada diversidad sería reflejo de una buena salud del ecosistema si también tuviera una elevada diversidad de corales; sin embargo, este arrecife está por debajo del promedio de los del grupo sur, tanto en diversidad como en cobertura coralina, y muy por encima del promedio en cobertura algal (López-Padierna, 2017). De acuerdo con Connell (1978) una elevada diversidad puede ser reflejo de que existen disturbios que provocan cierta cantidad de mortandad compensatoria, con la cual se presentan reemplazos continuos en la comunidad, así como poblaciones pequeñas, y por consiguiente, frágiles por su mayor probabilidad de extinción. El arrecife Polo es, de los estudiados, el más cercano de los del grupo sur a la desembocadura del río Jamapa. En el caso del arrecife Hornos, otros autores lo han reportado como altamente impactado y con un incremento en la cobertura de sustrato desnudo debido probablemente a su cercanía a la costa, lo cual conlleva a un mayor efecto antrópico (Godínez-Ortega et al., 2009; Ramírez-García et al., 2007). Sería recomendable el realizar estudios de las comunidades de invertebrados en varios arrecifes del SAV que incluyan la densidad y abundancia de cada grupo a fin de comprender mejor la estructura de sus comunidades.

En el dendrograma de similitud, la agrupación formada entre los arrecifes Verde, En medio y Sacrificios podría obedecer a variables abióticas relacionadas con la distancia a la costa como sería la visibilidad. Analizando los datos disponibles de sedimentación y visibilidad horizontal a 2 profundidades (3 a 5 y de 10 a 15 m) de Pérez-España et al. (2015), y calculando la sedimentación y la visibilidad promedio de julio de 2008 a mayo de 2014, para los arrecifes Anegada de Adentro, En medio, Sacrificios, Santiaguillo y Verde, puede observarse que los arrecifes Verde, En medio y Sacrificios presentan una visibilidad promedio similar (8.24, 6.40 y 5.45 m, respectivamente), a pesar de que la tasa de sedimentación difiera marcadamente entre ellos. El arrecife Anegada de Adentro presenta mayor visibilidad que los 3 arrecifes antes mencionados (10.23 m) y tanto en el dendrograma de similitud como en el escalamiento multidimensional, se separa ligeramente del grupo de arrecifes de plataforma de mediana distancia a la costa. El arrecife Santiaguillo presenta la mayor visibilidad (17. 08 m.), se encuentra separado tanto en el dendrograma de similitud como en el escalamiento multidimensional, y es, de los arrecifes analizados, el de mayor distancia a la costa (fig. 5).

De acuerdo con la información analizada y en concordancia con otros autores (De Vantier et al., 1998; Díaz-Pulido et al., 2004), pareciera que la transparencia del agua es un factor importante que determina la composición de las comunidades de invertebrados bentónicos en los arrecifes y pareciera ser mayor en los arrecifes más alejados de la costa, igual a lo observado por otros autores (Díaz-Pulido et al., 2004), y es reflejo de la concentración y tipo de partículas en suspensión. Se sabe que en décadas recientes, la tasa de sedimentación ha ido en aumento debido principalmente al crecimiento de zonas urbanas y portuarias y al mayor aporte de sedimentos finos (Lozano-Aburto, 2009), tomando en consideración que el aumento en el aporte de sedimentos frecuentemente disminuye la transparencia del agua.

Cabe mencionar el caso del arrecife Isla Verde, que de acuerdo con los datos de Pérez-España et al. (2015), presenta una elevada tasa de sedimentación y a pesar de esto, la transparencia del agua es similar a la de otros arrecifes que reciben una menor cantidad de sedimentos; ésto podría deberse probablemente al tipo y tamaño de las partículas o bien como efecto de los giros ciclónicos que se han reportado para la región (Salas-Pérez et al., 2012), que de acuerdo con Lacombe et al. (1995), ayudan a que exista un recambio de agua llevándose mar adentro el agua con sedimentos y reemplazándola con agua limpia.

De acuerdo con Díaz-Pulido et al. (2004), las variaciones de la transparencia del agua pueden limitar a algunos organismos y beneficiar a otros, por ejemplo, en la mayoría de especies de coral, los sedimentos acumulados en sus tejidos provoca la muerte de los mismos (Gilmour, 2006), y la disminución en la transparencia debida al incremento de partículas suspendidas, evita el paso de luz afectando a organismos fotosintetizadores (Erftemeijer et al., 2012) . Por otra parte, el incremento de partículas suspendidas principalmente provenientes de ríos, favorece a organismos suspensívoros que no tienen endosimbiontes fotosintéticos, como algunas especies de coral y de esponjas (Gilmour, 2006; Sánchez, 1999; Valderrama y Zea, 2003), o bien, a organismos que por sus requerimientos de hábitat, viven en sitios con elevada sedimentación (Vázquez-Domínguez, 2003).

No hay información publicada referente a la transparencia del agua en los otros arrecifes estudiados, recomendándose ampliar la gama de trabajos enfocados a los factores fisicoquímicos y ecológicos presentes en los arrecifes del PNSAV. El presente trabajo tiene limitaciones debido a que se excluyeron varias especies en las que hubo alguna confusión referente a la identificación, además de no incluir abundancias estimadas para las especies determinadas; sin embargo, se aporta nueva información al incluir varias especies halladas en distintos arrecifes, además de mostrar un panorama general de estas comunidades en el PNSAV, permitiendo la comparación entre los arrecifes a fin de identificar los factores que definen la composición de sus comunidades.

Agradecimientos

Al Tecnológico Nacional de México por el apoyo al proyecto 5248.14_P; a Pánfilo Lagunes Rivera, Rubén Valencia Sosa y Alejandro Salgado Ruíz, jefe de embarcaciones e instructores a bordo, del Instituto Tecnológico de Boca del Río; a Horacio Pérez España del ICIMAP, Universidad Veracruzana, por el apoyo con la información bibliográfica y equipo. Agradecemos el apoyo en la identificación de especies a Patricia Gómez López, curadora y encargada de la colección de esponjas “Dr. Gerardo Green” de la UNAM, a Angélica Vázquez Machorro, del Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM y a Felipe de Jesús Cruz López, de la ENEP Iztacala de la UNAM. A autoridades y personal de las oficinas del PNSAV (Conanp), por los permisos otorgados y por darnos acceso a parte de su información sobre tasas de sedimentación. A los alumnos Omar Oslet Rivera, Gregorio J. Aguirre, Perla Montero y Eduardo Palacio por su invaluable apoyo en campo.

Referencias

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