Buscando al polinizador eficiente: variación temporal en el gremio de visitantes florales y carga polínica estigmática en la especie distílica Palicourea padifolia (Rubiaceae)

Angélica María Hernández-Ramírez

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Tabla 1

Proporción de visita y gremio de visitantes florales de Palicourea padifolia (Rubiaceae) por morfo y estación de floración.

El análisis de supervivencia mostró diferencias significativas en la probabilidad de que las flores de los morfos Pin y Thrum fueran visitadas al inicio y al pico del periodo de floración (fig. 1). Al inicio del periodo de floración, los lepidópteros visitaron primero las flores del morfo Pin y más tarde visitaron a las de Thrum (tabla 2). Del mismo modo, los troquilinos visitaron primero a las flores del morfo Pin y posteriormente a las de Thrum durante el pico de floración de la especie (tabla 2). Las diferencias antes mencionadas se desvanecieron al final del periodo de floración, resultando en una probabilidad similar de que las flores de ambos morfos fueran visitadas por los troquilinos (tabla 2; fig. 1).

Con respecto a la actividad de forrajeo, los lepidópteros realizaron un mayor número de movimientos dentro de las plantas al inicio del periodo de floración (χ² = 6.43, p = 0.01; fig. 2A). Cuando los lepidópteros se movieron entre plantas diferentes visitaron preferentemente a las plantas del mismo morfo (χ²= 7.22, p = 0.007; fig. 2A). En contraste, los himenópteros se movieron entre plantas de morfos diferentes al inicio del periodo de floración (χ²= 8.34, p = 0.003; fig. 2A).

Durante el pico de floración de la especie se registró la mayor diversidad taxonómica en el gremio de visitantes florales. El movimiento de forrajeo al interior de las plantas fue similar entre los lepidópteros, himenópteros y troquilinos (χ²= 0.58, p = 0.74; fig. 2B). Por otro lado, los colibríes se movieron preferentemente del morfo Pin hacia Thrum, mientras que los lepidópteros se movieron entre plantas distintas pero del morfo Pin (χ²= 10.47, p = 0.005 y χ²= 9.63, p = 0.008; respectivamente, fig. 2B). Al final del periodo de floración sólo los troquilinos visitaron las flores de la especie y su comportamiento de forrajeo no difirió dentro y entre plantas focales (χ²= 0.39, p = 0.82; fig. 2C).

Durante el año de muestreo fue relativamente raro observar que los visitantes florales volaran fuera del rango de observación (< 5% de los eventos de visita) y en ninguno de los casos hubo diferencias estadísticas entre los visitantes florales (inicio: χ²= 0.53, p = 0.46, pico: χ²= 2.23, p = 0.32 y final: χ²= 0.07, p = 0.78).

Las flores del morfo Pin recibieron un mayor número de granos de polen (Pin: 31.15 ± 2.89, n = 90) que Thrum (27.00 ± 2.09, n = 90; χ²= 0.94, p = 0.036). No obstante, la mayor proporción de granos de polen legítimos (intermorfo) se observó en los estigmas de las flores de Thrum (Pin: 0.30 ± 0.03, n = 90 y Thrum: 0.51 ± 0.02, n = 90; χ²= 29.40, p < 0.0001). La mayor carga de polen se observó durante el pico de floración de la especie (χ²= 26.48, p < 0.0001 para el número de granos de polen y χ²= 30.94, p < 0.0001 para la proporción de granos de polen legítimos; tabla 2). Las flores de Pin recibieron una mayor carga de polen (número de granos de polen) al inicio y en el pico de la floración de la especie (tabla 2). En contraste, las flores de Thrum recibieron una mayor proporción de granos de polen legítimos (intermorfo) al inicio del periodo de floración, seguido del pico de floración de la especie (Interacción Morfo × periodo de floración; χ²= 20.3, p < 0.0001 para el número de granos de polen y χ²= 19.15, p < 0.0001 para la proporción de granos de polen legítimos; tabla 2).

Tabla 2

Tiempo de llegada del gremio de visitantes florales a las flores y cargas de polen en estigma por morfo y estación de floración en Palicourea padifolia (Rubiaceae). Los datos mostrados son media ± E. E. *p ≤ 0.01, **p ≤ 0.001, ***p ≤ 0.0001.

La carga de polen observada en el estigma de las flores se atribuyó a la actividad de forrajeo de los visitantes florales. Lo anterior es debido a la mínima cantidad de granos de polen depositados en el estigma de las flores excluidas (control; auto-deposición de polen) con respecto al tratamiento abierto a los visitantes florales (número de granos de polen para el tratamiento de exclusión 0.1 ± 0.001, n = 90 y para el tratamiento abierto 31.00 ± 2.19, n =90 abierto, χ²= 90.51, p < 0.0001; proporción de granos de polen legítimos para el tratamiento de exclusión 0.0 ± 0.0, n = 90 y para el tratamiento abierto 0.41 ± 0.003, n = 90 abierto; χ²= 74.51, p < 0.0001).

Discusión

P. padifolia exhibe un sistema de polinización generalizado, el cual está compuesto por un grupo taxonómicamente diverso de invertebrados y vertebrados que consumen el néctar y el polen de sus flores. Casos similares de polinización generalizada se han reportado para un gran número de especies distílicas de la familia Rubiaceae, incluyendo a Psychotria suerrensis (Stone, 1996) y Psychotria nervosa (Hernández-Ramírez, 2012).

Los lepidópteros fueron los visitantes florales más frecuentes, seguidos de los troquilinos e himenópteros. Esta relación de dominancia de invertebrados sobre vertebrados polinizadores había sido subestimada en la especie, dado que la mayoría de los muestreos se realizaron durante el pico de floración de P. padifolia; es decir, cuando la frecuencia de visita de los colibríes es relativamente mayor (Hernández y Ornelas, 2007a; Ornelas, González et al., 2004; Ornelas, Jiménez et al., 2004).

Durante el ciclo anual de floración de la especie se observó un sistema de polinización no-especializado y dinámico en el tiempo, el cual inició con la presencia de mariposas y abejas (lepidópteros e himenópteros); a los cuales se unió el grupo de colibríes (troquilinos) en el pico de floración de P. padifolia. En concordancia con estos resultados, Wolfe y Barrett (1988) reportaron variaciones en el gremio de visitantes florales a lo largo de la estación de floración de Pontederia cordata. Wolfe y Barrett (1988) observaron que la mayor diversidad de visitantes florales coincidió con en el pico de la floración de P. cordata. En P. padifolia, la mayor carga de polen depositado sobre el estigma de las flores coincidió con la mayor actividad y con el grupo más diverso de visitantes flores (durante el pico de floración). Price y Barrett (1984) también observaron un mayor número de granos de polen en el estigma de las flores asociado a la mayor actividad de los visitantes florales en Pontederia cordata.

Aunado a los cambios en la cantidad de granos de polen depositados en los estigmas de las flores, el cambio en el gremio de visitantes florales modificó el potencial reproductivo de los morfos a lo largo del periodo de floración de P. padifolia. Específicamente, el morfo Pin recibió una mayor cantidad de granos de polen ilegítimos (intramorfo) en el estigma de sus flores al inicio del periodo de floración. Lo anterior basado en la observación de la visita temprana de los lepidópteros a las flores y a su comportamiento de forrajeo dentro y entre plantas del morfo Pin. Por ello, los lepidópteros se consideraron como visitantes florales poco eficientes al momento de transferir polen legítimo entre morfos. En contraste, el morfo Thrum recibió una mayor proporción de granos de polen legítimo (intermorfo) en el estigma de sus flores como consecuencia de que los himenópteros se movieron entre morfos diferentes. Aunado a lo anterior, el ajuste entre el cuerpo de los himenópteros y la morfología floral de P. padifolia pudo favorecer la dirección en la transferencia de polen de Pin hacia Thrum (apertura de la corola y separación estigma-antera; Hernández y Ornelas, 2007a). Un caso similar fue reportado por Stone (1996) para Psychotria suerrensis. En ese estudio, Stone (1996) reportó que las abejas y mariposas transfirieron cantidades similares de polen a ambos morfos. No obstante, las abejas fueron capaces de transferir una mayor proporción de granos de polen legítimos (intermorfo) a las flores del morfo Pin como consecuencia de un mejor ajuste entre el cuerpo del polinizador y la morfología floral de Pin en P. suerrensis (Stone, 1996).

Durante el pico de floración de P. padifolia se observó la mayor carga de granos de polen en el estigma de las flores de Pin, pero Thrum presentó una mayor proporción de granos de polen legítimos (intermorfo) en el estigma de sus flores. La carga polínica estigmática en Pin fue claramente atribuida al movimiento de forrajeo entre plantas diferentes pero del mismo morfo por parte de los lepidópteros, mientras que el comportamiento de forrajeo de los troquilinos explicó la proporción de granos de polen legítimos en Thrum. Específicamente, los colibríes iniciaron su actividad de forrajeo visitando las flores de Pin y subsecuentemente visitaron a las plantas de Thrum, lo que promovió el flujo de polen de Pin hacia Thrum. El papel de los himenópteros como agentes que promueven cargas de polen ilegítimos (intramorfo) en el estigma de las flores de Pin ha sido previamente descrito para Psychotria suerrensis (Stone, 1996) y Psychotria nervosa (Hernández-Ramírez, 2012). No obstante, en este estudio se muestra el papel de los lepidópteros como agentes que promueven cargas de polen ilegítimo en Pin, mientras que los himenópteros promovieron un flujo de polen legítimo en el estigma de las flores de Thrum al inicio del periodo de floración en ausencia de colibríes.

Los colibríes pertenecientes al género Amazilia se han considerado como territoriales debido a la defensa activa y al monopolio de áreas específicas de alimentación de grupos de plantas de P. padifolia en Costa Rica y México (Ornelas, González et al., 2004; Ornelas, Jiménez et al., 2004; Ree, 1997). Las aves al establecer su territorio incrementan la probabilidad de mover el polen al interior de la planta, debido a la visita consecutiva de las flores en su parche de alimentación (geitonogamia; Ornelas, González et al., 2004; Ornelas, Jiménez et al., 2004; Ree, 1997). Aunado a lo anterior, el establecimiento de territorios puede propiciar cambios en la transferencia de polen de Pin hacia Thrum o viceversa, lo anterior en respuesta al sitio en el cual el ave territorial se percha (Ornelas, González et al., 2004; Ornelas, Jiménez et al., 2004). Contrario a lo reportado previamente, Amazilia cyanocephala no presentó un comportamiento territorial en el área y año de estudio, visitó ambos morfos indistintamente.

Al final del periodo de floración, Atthis heloisa y Eugenes fulgens visitaron las plantas Pin y Thrum en una proporción similar. Ambos colibríes presentaron un comportamiento de forrajeo siguiendo una ruta y secuencia de visita, lo cual asociado a una distribución espacial no agregada de los morfos en la población (Ornelas, González et al., 2004), contribuyó a explicar las cargas similares de polen legítimo al final del periodo de floración de la especie.

Estudios previos han enfatizado en el papel que lo colibríes tienen como polinizadores de P. padifolia (Ornelas, González et al., 2004; Ornelas, Jiménez et al., 2004; Hernández y Ornelas, 2007a). Lo anterior se ha basado en la frecuencia de visita observada de los troquilinos durante el pico de la floración de la especie, así como de la carga de polen legítimo sobre los estigmas de Thrum (Ornelas, Jiménez et al., 2004; Hernández y Ornelas, 2007a). En este estudio se evidenció el papel dominante que tienen los invertebrados en términos de frecuencia de visita cuando se consideró el ciclo anual reproductivo de P. padifolila. Los himenópteros jugaron un papel importante en la transferencia de polen legítimo entre morfos y al igual que los troquilinos, depositaron una mayor proporción de polen legítimo en los estigmas de Thrum en ausencia de colibríes. Por ello, himenópteros y troquilinos parecen jugar un papel determinante en el éxito reproductivo de la especie, el cual requiere ser estudiado a mayor detalle.

Se ha sugerido que la falla en el flujo de polen entre morfos diferentes (polinización legítima, intermorfo) propiciaría el rompimiento del sistema distílico (Darwin, 1877; Ganders, 1979). Para el caso de P. padifolia, se ha propuesto como ruta de evolución la especialización del género (Pin como donador de polen o función masculina, Thrum como receptor de polen o función femenina; Ornelas, González et al., 2004; Ornelas, Jiménez et al., 2004). Lo anterior se debe a que la especie exhibe una imprecisión en la reciprocidad estigma-antera entre morfos y una asimetría en la transferencia de polen legítimo entre morfos (Ornelas, González et al., 2004; Ornelas, Jiménez et al., 2004). Los resultados obtenidos en este estudio muestran que la presencia de polen legítimo en el estigma de las flores en ambos morfos es variable y suficiente para fertilizar los óvulos de las flores durante el ciclo anual reproductivo de la especie (solo se requieren 2 granos de polen legítimos; Hernández y Ornelas, 2007a). La transferencia de polen legítimo en el estigma de las flores llega a ser similar para ambos morfos al final del periodo de floración, lo que permitiría mantener el sistema distílico. Es decir, la condición variable de carga de polen estigmática observada durante el ciclo anual de floración de P. padifolia permite mantener la imprecisión en el polimorfismo estigma-antera previamente observado en la especie a nivel poblacional (Hernández y Ornelas, 2007a; Ornelas, González et al., 2004; Ornelas, Jiménez et al., 2004). Price y Barrett (1984) discutieron que la condición variable en el flujo de polen observado entre morfos durante el ciclo anual de floración de Pontederia cordata permitiría el mantenimiento de su sistema heterostílico. Lo anterior, considerando que el flujo asimétrico de polen entre morfos se traduce a nivel poblacional y no individual (Price y Barrett, 1984).

Los resultados obtenidos en este estudio enfatizan en la importancia de reconocer los atributos de Pin y Thrum desde una perspectiva poblacional (complementaria), independientemente de las trayectorias divergentes que potencialmente los morfos pudieran experimentar (especialización del género a través de procesos de asignación sexual; Hernández y Ornelas, 2007b). La búsqueda de un “polinizador eficiente” como agente de selección que moldeé el ajuste preciso en los rasgos florales entre morfos en especies heterostílicas que por lo general están expuestas a cambios en la identidad y comportamiento de sus visitantes florales requiere ser re-evaluado a nivel conceptual y metodológico.

Agradecimientos

A Guadalupe Hernández por su apoyo logístico en campo (Proyecto 41504, 6401, 21) y al personal encargado del Vivero Anexo al Jardín Botánico Clavijero, en Xalapa, Veracruz. A Fernando Álvarez y a un revisor anónimo por sus comentarios vertidos sobre el manuscrito, los cuales permitieron mejorar la versión del artículo.

Referencias

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