Protozapotecia unamensis sp. nov. (Annelida: Crasiclitellata: Acanthodrilidae), una nueva especie de lombriz de tierra de los bosques de oyamel de la Ciudad de México

Abstract

La Ciudad de México es una de las ciudades más grandes del mundo, con una población relativamente estabilizada de cerca de 8.9 millones de personas (datos del censo 2010; Porras-Macías y Méndez, 2016). Establecida en una superficie de 1,485 km², aun presenta extensas zonas naturales en la región conocida como Bosques y cañadas del sur y suroeste (Reygadas, 2016). Esta ecoregión incluye la sierra de Las Cruces y las sierras y montañas del Ajusco y del Chichinautzin. Como parte de la sierra de Las Cruces, se encuentra la cuenca del río Magdalena que alberga algunos de los bosques mejor conservados de oyamel (Abies religiosa (Kunth.) Schltdl. et Cham.) de la ciudad. En estos bosques se han realizado estudios florísticos, ecológicos y ambientales con objeto de caracterizar y conservar este ecosistema (Almeida-Leñero et al., 2007; Ávila-Akerbergg et al., 2008; Santibáñez-Andrade, 2009; Santibáñez-Andrade et al., 2015; Silva et al., 1999).

En esta zona también se ha estudiado la macrofauna del suelo en sitios a distinta altitud y con diferente grado de perturbación (Martínez, 2014, 2015). La revisión de las comunidades de lombrices de tierra de estos lugares reveló la presencia de una especie nativa del género Protozapotecia James 1993 poco abundante y con características morfológicas distintivas que la ubicaron como una nueva especie. Este género presenta 8 especies distribuidas en México (5 spp.; Cervantes y Fragoso, 2018; Eisen, 1900; James, 1993) y Cuba (3 spp.; Fragoso y Rodríguez, 2017). En México, las especies se distribuyen exclusivamente en la Faja Volcánica Transversal y en el norte de la Planicie Costera Oriental (Cervantes y Fragoso, 2018; Fragoso, 2001, 2007; James, 1993; Fragoso y Reynolds, 1997; Fragoso y Rojas, 2014; Fragoso et al., 1995).

En este trabajo se describe una nueva especie del género Protozapotecia, incluyendo información sobre su abundancia, distribución y relación con otras especies del género. Con este hallazgo, la fauna de lombrices nativas de la Ciudad de México se incrementa a 5 especies, un número aun bajo en comparación a las 21 especies de lombrices exóticas registradas en esta ciudad (Fragoso, 2001, 2007; Fragoso y Rojas, 2014).

Materiales y métodos

Las lombrices fueron encontradas en el muestreo de macrofauna del suelo llevado a cabo en 2009 (Martínez, 2014) en los bosques de oyamel del cuarto Dinamo (ubicado en los 19º15’ N, 99º17’ O), de la Ciudad de México. La revisión de las lombrices recolectadas reveló la presencia de pocos individuos morfológicamente diferentes de las lombrices exóticas predominantes. El estudio incluyó 3 sitios relativamente bien conservados, ubicados a altitudes separadas por intervalos de 60 metros (3,372, 3,432 y 3,491 m snm). En cada sitio se revisaron 5 monolitos de suelo de 25 × 25 cm de área (0.0625 m²) y una profundidad de 30 cm, estratificados a intervalos de 10 cm de profundidad. El muestreo se realizó en 2 épocas (secas: marzo; lluvias: agosto), con un total de 30 monolitos revisados. Adicionalmente, se revisó el material de lombrices recolectado durante otro estudio de macrofauna y mesofauna edáfica en estos bosques, pero ahora en sitios de bosque con distinto grado de conservación (Martínez, 2015). En este caso, el muestreo se hizo en 6 sitios con árboles de diferente área basal y en condiciones de perturbación variada, en donde se revisaron 3 monolitos de la misma superficie, profundidad y estratificación que en el estudio anterior; se incluyeron también 2 épocas, lluvias (agosto-octubre 2013) y secas (abril-mayo 2014), con un total de 36 monolitos revisados. Conjuntando los 2 muestreos, se encontraron lombrices en 47 de los 66 monolitos (71%), 24 del muestreo de 2009 (80%) y 23 del muestreo de 2013-2014 (64%).

Las lombrices fueron separadas del resto de la macrofauna y fijadas en una solución de formol al 10%; después de varios años fueron cambiadas a una solución de alcohol al 70% para su conservación. De este material, se separaron los individuos pertenecientes a la nueva especie que se describe en el presente trabajo.

Las fotografías de los caracteres internos y externos fueron obtenidas con una cámara Fuji FinePix Z110 adaptada a un estereomicroscopio Stemi SV6 Zeiss; los dibujos fueron realizados con ayuda de una cámara clara y a partir de fotografías. Las fotografías de las quetas peneales se obtuvieron con una cámara Leica ICC50 HD instalada en un microscopio Leica DM750 y con un microscopio de barrido (GEOL-JSM-5600LV). En la terminología usada en la descripción, de acuerdo con Righi (1979) y modificada en algunos aspectos por Fragoso y Rojas (2007), los segmentos se presentan como números arábigos en negritas y los intersegmentos como números arábigos separados por una diagonal; las quetas se presentan en cursivas minúsculas y las hileras de quetas en cursivas mayúsculas.

Los ejemplares de la nueva especie se depositaron en la Colección de Lombrices de Tierra del Instituto de Ecología A.C. (IEOL), en Xalapa, Veracruz, México.

Descripción

Protozapotecia unamensis sp. nov. Fragoso y Rojas

(figs. 1- 4)

Externa. Longitud: 56-83 mm (media = 69.5 mm, n = 2; holotipo 83 mm). Diámetro después del clitelo: 2.2-2.6 mm (media = 2.4 mm, n = 4; holotipo 2.66 mm) (fig. 1). Número de segmentos 95, 116 (holotipo). Pigmento ausente; coloración gris claro. Prostomio epilóbico cerrado, en 2 ejemplares ligeramente invaginado. Surcos secundarios: 1 o 2 surcos postquetales en los segmentos 4-6, después del clitelo 2 prequetales y 2 postquetales; últimos segmentos con 1 surco prequetal y 1 postquetal. Quetas cercanamente pareadas, 8 por segmento, poco visibles en los segmentos anteriores al clitelo. Fórmula setal: (aa:ab:bc:cd:dd) (n = 2) segmento 10: 4.8:1.0:3.2:1.2:18.3; segmento 30: 5.8:1.0:3.7:1.2:16.8; 10 segmentos antes del pigidio: 4.3:1.0:3.3:0.9:13.3. Quetas genitales (espermatecales) ausentes. Quetas a y b de los segmentos 18 y 20 modificadas como quetas peneales (fig. 2), dentro de folículos peneales (fig. 4d). Las quetas peneales a y b asociadas a cada próstata son de diferente tamaño, casi rectas o ligeramente curvadas (figs. 2 a, c), con un ápice bifurcado (figs. 2b, d) con escasa ornamentación superficial y muescada limitada a la región distal (figs. 2b, d). En ninguno de los individuos estudiados se observaron estas quetas externamente. Dimensiones: quetas pequeñas: 460, 686 µm de longitud por 20 µm de ancho en su parte más amplia; quetas grandes: 614, 804 µm de largo por 20 µm de ancho (fig. 2). Clitelo de color anaranjado oscuro, en forma de silla de montar y alcanzando las hileras BC; comienza en el segmento 13 (abarcando todo o parte del segmento) y termina en ½ 19 (holotipo; figs. 1a, 3a, b), ½ 20 (2 ind.; figs. 1b, 3c, d, e,f) ó 20 (1 ind.). Poros dorsales presentes a todo lo largo del cuerpo; el primero se reconoce en 9/10 (4 ind.). Poros espermatecales pareados en 8 y 9, prequetales, ubicados en AB o ligeramente hacia afuera de B (fig. 1). Poros femeninos pareados en 14, prequetales, pequeños y difíciles de ver; en el holotipo se observaron en AB, mientras que en 2 paratipos se ubicaron en B o ligeramente hacia afuera de B. Dos pares de poros prostáticos en 18 y 20 en AB, unidos por surcos seminales tenues, rectos (figs. 1 y 3) o ligeramente curvados hacia la parte media (1 ind.). Poros masculinos en el ecuador de 19 dentro de los surcos seminales. Marcas genitales variables, todas extendiéndose de B a B. Holotipo (4839; figs. 1a, 3a,b): papilas ovoidales en 10/11 y 16/17 muy juntas casi pareadas a los lados de la línea medioventral (LMV), en 14 tumescencias pareadas más pequeñas y menos conspicuas, en 21/22 una sola papila ovoidal a la izquierda de la LMV, en 22/23 la papila ovoidal medioventral con una constricción en la parte media, casi formando 2 papilas; Paratipo 4842 (figs. 3e, f): 10/11 2 papilas ovoidales, medioventrales pegadas entre sí, en 14/15 son 2 papilas circulares muy juntas a los lados de la LMV, en 15/16 iguales pero más separadas, en 16/17 una sola papila ovoidal a la izquierda de la LMV, en 17/18 una sola papila ovoidal ligeramente a la derecha de LMV, en 21/22 un par de papilas ovoidales cerca de la LMV, en 22/23 una papila elíptica medioventral; Paratipo 4841 (figs. 1b, 3c, d): en 10/11 una papila elíptica medioventral con una constricción en la parte media que la divide en 2, en 14 tumescencias pareadas, más pequeñas y menos conspicuas, en 15/16 son 2 papilas circulares medioventrales muy juntas y con una tumescencia circular pequeña en la parte central, en 16/17 muy parecidas a las papilas anteriores pero más separadas y ligeramente mayores, en 22/23 una papila elíptica medioventral con una constricción a la mitad que casi la divide en 2 y con tumescencias circulares internas a cada lado, en 23/24 una papila elíptica medioventral con un surco transversal en la parte media.

Interna. Septos en forma de embudo y claramente muscularizados en 5/6, 6/7, 7/8, 8/9; los de 9/10, 10/11, 11/12 y 12/13 no presentan ya la forma de embudo y están ligeramente muscularizados. A partir de 13/14 son delgados, membranosos y sin forma de embudo. Dos mollejas, una en 5 y otra en 6 (fig. 4c), separadas por un septo muscular; la anterior es ligeramente más grande (longitud y diámetro promedios de 1.16 mm y 1.62 mm, respectivamente; n = 4) que la posterior (longitud y diámetro promedios de 0.98 mm y 1.44 mm, respectivamente; n = 4). Sin glándulas esofágicas. En el segmento 9, y en algunos ejemplares también en los segmentos 8 y 10, se observó el esófago con vascularización externa. Esófago con crecimientos del epitelio interno como lamelas, en los segmentos 8-13, más gruesas y elongadas en 8-10 (tapando aproximadamente ¼ de la luz del esófago); la vascularización y la presencia de lamelas en 8-10 sugiere algún tipo de función de absorción. Intestino comenzando en 15/16 (holotipo y paratipo 4841) ó 16/17 (paratipo 4844). El tiflosol es laminar y comienza como una cinta delgada muy pequeña en el segmento 17; gradualmente se incrementa de tamaño hasta alcanzar su talla máxima en los segmentos 21-23 (aproximadamente ½ de la luz intestinal), terminando en el segmento 45 (holotipo) ó 50 (Paratipo 4841); en este último individuo disminuye abruptamente de tamaño en el segmento 47. Tiflosoles laterales y cecas intestinales ausentes. Intestino con pliegues internos conspicuos en 16-33 (holotipo), 16-30 (paratipo 4844) o 16-50 (paratipo 4841). Corazones laterales en 7-9; corazones latero-esofágicos en 10-12. Vaso supra-esofágico en 10-12. Vaso dorsal simple presente a lo largo de todo el cuerpo. Holonefridios, sin vesículas; a partir del segmento 9 parietales en todo el cuerpo (fig. 4d), en los segmentos 9-12 situados más cerca de la LMV y ocultos por los septos; son exonéfricos con el nefroporo prequetal a la altura de la línea de quetas C y abiertos con el nefrostoma en B. Holándrico: testículos y embudos masculinos en 10 y 11, éstos últimos de mayor tamaño; los embudos de color amarillo brillante, iridiscentes, ligeramente plisados y con los bordes gruesos; en cada lado de los segmentos 10 y 11, testículos y embudos recubiertos y conectados por abundante coágulo, a manera de sacos testiculares latero-esofágicos. Dos pares de vesículas seminales racimosas en 9 y 12 cubriendo total o parcialmente el esófago y proyectándose de 9/10 y 11/12, respectivamente; las vesículas de 12 son del doble de tamaño y más racimosas que las de 9 (fig.4b). Un par de próstatas tubulares en 18 y otro en 20, limitadas a sus correspondientes segmentos y con un solo doblez (fig. 4d); el ducto muscular más angosto y 1/3 más corto que la parte glandular; el conducto central de la parte glandular pequeño pero claramente visible (fig. 4e). Músculos retractores en las paredes ventrolaterales de 17-21 (fig. 4d). Conducto deferente visible desde el segmento 13 sobre la pared corporal; se extiende casi recto a la altura o ligeramente por fuera de B hasta el segmento 17 o 17/18, en donde penetra la pared corporal; en un individuo se observó iridiscencia en los segmentos 13-16. Un par de ovarios en 13, con forma de arbusto o de abanico parcialmente plegado y con varias hileras de óvulos (fig. 4a); estos últimos con un diámetro de 71-89 micras; embudos femeninos claramente visibles en la parte ventral del segmento 13, casi pegados a 13/14, cuyo ducto se abre al exterior en el segmento 14 (pero cerca de 13/14) y a la altura de AB o B. Un par de pequeñas estructuras ovoidales en 14, dorsolaterales al esófago y unidas al septo 13/14; probablemente corresponden a ovisacos (fig. 4a). Dos pares de espermatecas diverticuladas en los segmentos 8 y 9, con una longitud total variable entre individuos (1.1, 1.42 o 1.58 mm). El divertículo de cada espermateca es globular o ligeramente elipsoidal con una ligera constricción en su parte central, y con el eje mayor perpendicular al eje del ducto y el ámpula. La forma del ámpula variable (alargada recta, o curvándose inmediatamente después del divertículo; fig. 4f), con una longitud 1.4, 2.2 o 3.9 veces mayor que el divertículo y 5, 7 o 9 veces mayor que el ducto.

Resumen taxonómico

Localidad: todos los individuos se encontraron en la misma localidad y fecha: México, Ciudad de México, cuarto Dinamo del Parque Nacional Los Dinamos; parte alta de la cuenca del río Magdalena, Alcaldía Magdalena Contreras. Bosque de oyamel (Abies religiosa) sobre suelos volcánicos (Andosoles húmicos AH). 19°15’17.58” N, 99°17’37.12” O; 3,372 m de altitud; 6 individuos (5 adultos y 1 juvenil) 21/09/2009, M. Martínez Hurtado col.

Material. Holotipo: adulto clitelado completo, roto en 2 partes a la altura del segmento 45, dentro del suelo a una profundidad de 10-20 cm. IEOL-4839. Paratipos: i) fragmento anterior (1.6 cm de largo con 30 segmentos) de un adulto clitelado roto en 2 partes a la altura del segmento 13, dentro del suelo a una profundidad de 10-20 cm. IEOL-4842; ii) fragmento anterior (3.5 cm de largo con 59 segmentos) de un adulto clitelado, dentro del suelo a una profundidad de 0-10 cm. IEOL- 4841; iii) fragmento anterior (1.4 cm de largo con 18 segmentos) de un adulto clitelado, dentro del suelo a una profundidad de 10-20 cm. IEOL-4840; iv) 2 fragmentos de un adulto clitelado (longitud total de 4.7 cm; con 80 segmentos), al primer fragmento le faltan los primeros 15 segmentos; dentro del suelo a una profundidad de 20-30 cm. IEOL 4844.

Etimología: la especie está dedicada a la Universidad Nacional Autónoma de México, por su papel en el estudio y protección de los bosques de Oyamel de la Ciudad de México.

Contenido intestinal: principalmente tierra de color negro con algunos fragmentos orgánicos.

Ecología. Distribución: esta especie se ha encontrado exclusivamente en los bosques de Oyamel del cuarto Dinamo del Parque Nacional Los Dinamos, en el sur de la Ciudad de México. Fue muy escasa pues solo se encontró en 4 de los 66 monolitos estudiados (6%), los cuales se limitaron a uno de los sitios más conservados (3,372 m snm). En el sitio en el que se encontró, P. unamensis sp. nov. tuvo una abundancia y biomasa promedio de 11.2 ind/m² y 1.43 g/m², respectivamente, lo que representa tan solo 4% y 4.5% de los valores de toda la comunidad de lombrices de este sitio. Al evaluar la abundancia en todo el bosque de oyamel de Los Dinamos (los 66 monolitos en los 9 sitios y las 2 épocas), los valores de abundancia y biomasa de esta especie disminuyen a 1.7 ind/m² y 0.22 g/m², lo que representa 0.61 y 0.53%, respectivamente, de los valores de la comunidad de lombrices del bosque de oyamel. Distribución vertical: todos los individuos se recolectaron dentro del suelo, con el 71% concentrado por debajo de los 10 cm de profundidad. Debido al bajo número de ejemplares encontrados, no fue posible determinar diferencias entre jóvenes y adultos. La distribución vertical promedio fue de 13.6 cm de profundidad. Categoría ecológica: tomando en cuenta la falta de pigmento, el contenido intestinal y la distribución vertical promedio, se trata de un especie endogea, geófaga. Relación con variables edáficas y ambientales: de acuerdo con la información de Martínez (2014), los suelos en los que vive esta especie son ácidos (pH 4.9), con una capacidad de intercambio catiónica alta (43.42), muy ricos en materia orgánica (36.5 %), con valores elevados de nitrógeno total y con un cociente C:N de 20.18, lo que indica una buena descomposición (Martínez, 2014).

Comentarios taxonómicos

Por presentar holonefridios, próstatas tubulares, 2 mollejas esofágicas separadas por un septo muscularizado y carecer de glándulas esofágicas pedunculadas, la nueva especie pertenece al género Protozapotecia (James, 1993). Este género incluye especies presentes en Cuba y en las montañas centrales y la parte norte de la planicie costera de México. Entre las 8 especies del género (Cervantes y Fragoso, 2018; Eisen, 1900), se ubica en el grupo de especies con próstatas en los segmentos 18 y 20, las cuales fueron recientemente descritas de los bosques de oyamel del cerro El Pinal en Puebla (Protozapotecia acaxetlensis Cervantes y Fragoso 2018) y del Cofre de Perote en Veracruz (Protozapotecia oyametlensis Cervantes y Fragoso 2018) (Cervantes y Fragoso, 2018). Protozapotecia unamensis sp. nov. Fragoso y Rojas se separa de estas 2 especies por las marcas genitales pareadas (presentes vs. ausentes), por la forma del ápice de las quetas peneales (bifurcado vs. forma de cuchara en P. acaxetlensis y delicadamente afilado en P. oyametlensis) y por la posición de las vesículas seminales (9 y 12 en la nueva especie vs 9, 11 y 12 en P. acaxetlensis y 11 y 12 en P. oyametlensis.

Discusión

Con esta nueva especie, el número de especies de lombrices de tierra para la Ciudad de México se incrementa a 26, de las cuales 5 se consideran nativas: Dichogaster eiseni (Csuzdi y Zicsi 1991), Dichogaster ribaucourti (Eisen 1900), Phoenicodrilus taste Eisen 1895, Protozapotecia australis James 1993 (Fragoso, 2007; Fragoso y Rojas, 2014) y P. unamensis sp. nov. Fragoso y Rojas.

En el caso de otras 5 especies nativas recolectadas en los bosques de estados aledaños a la Ciudad de México (Protozapotecia aquilonalis James 1993, Protozapotecia koebeli (Eisen 1900), Zapatadrilus toltecus (Eisen 1900), Zapotecia amecameca Eisen 1900 y Zapotecia nova James 1993), es posible que en el pasado también se encontraran en los bosques del norte y sur de la ciudad. Sin embargo, el avance de la mancha urbana y el predominio de las exóticas en parques y jardines de la ciudad  indican que esto es menos probable hoy en día (Fragoso, 2001; Gates, 1970). De las 10 lombrices nativas de la Ciudad de México y regiones adyacentes, 4 fueron colectadas hace más de un siglo por el entomólogo Albert Koebele, concretamente en el año de 1897, quien entregó el material a G. Eisen para su estudio. A partir de este material, Eisen (1900) identificó a P. taste (recolectada previamente en varias localidades de Baja California y Nayarit) y describió a P. koebeli, Z. toltecus, Z. amecameca, D. ribaucourti y Dichogster viridis (Eisen, 1900); esta última especie, descrita a partir de material proveniente de Toluca y Ciudad de México, fue dividida en 2 especies por Csuzdi y Zicsi (1991), dejando en D. viridis el material de Toluca y nombrando el material de la Ciudad de México como D. eiseni (originalmente descrita dentro del género Eutrigaster y cambiada a Dichogaster por Fragoso y Reynolds [1997]).

Después de poco más de 60 años, se volvieron a recolectar lombrices nativas en el área metropolitana. En 1962, el norteamericano G. Murchiei recolectó lombrices de tierra en localidades del Estado de México (al norte de la Ciudad de México) y de la Ciudad de México, material que fue descrito 31 años después por James (1993): Z. nova y 2 especies del género nuevo Protozapotecia, P. aquilonalis y P. australis.

El género Protozapotecia fue nombrado para separar del género neártico Diplocardia las 2 especies encontradas en la Ciudad de México y el Estado de México, con base en las siguientes características diagnósticas (James, 1993): Protozapotecia, presencia del septo 5/6 muscular, mollejas discretas en los segmentos 5 y 6, comienzo del intestino en el segmento 15 y poros prostáticos en los segmentos 17 y 19; Diplocardia, septo 5/6 membranoso, mollejas cuasi-fusionadas, comienzo del intestino después del segmento 17 y poros prostáticos en los segmentos 18 y 20. Más tarde, Fragoso y Reynolds (1997) decidieron ubicar a la especie koebeli (descrita originalmente dentro de Diplocardia) en este género. En los últimos 2 años se han añadido a Protozapotecia 5 especies más, 3 de Cuba (Protozapotecia angelesae Rodríguez y Fragoso 2017, Protozapotecia centralis Rodríguez y Fragoso 2017 y Protozapotecia cubensis Rodríguez y Fragoso 2017; Fragoso y Rodríguez, 2017) y 2 de los bosques de oyamel del centro-este de México (P. acaxetlensis y P. oyametlensis; Cervantes y Fragoso, 2018). Estas 2 últimas especies, como es el caso de la nueva especie, se separan claramente del resto de las especies del género por presentar los poros prostáticos en 18 y 20 (a semejanza de Diplocardia) pero conservando el septo 5/6 muscularizado y un esófago más corto (el intestino se inicia en 15/16), como el resto de las especies de Protozapotecia.

El hallazgo de 3 especies de Protozapotecia con poros prostáticos en 18 y 20, hace necesario discutir las relaciones con los géneros de Norteamérica, México y el Caribe (la región NA-MX-CA de Fragoso y Rojas [2016]), que presentan múltiples mollejas esofágicas, sin glándulas calcíferas y que constituyen el grupo de los diplocardinos. La condición de 3 mollejas con meronefridios (aparentemente la más derivada; James, 1991) se restringe a las islas del Caribe (Trigaster, Borgesia, Neotrigaster; Fragoso y Rojas, 2016; James, 1991) mientras que las lombrices con 3 mollejas y holonefridios, solo se encuentran en el centro y este de México (género Zapotecia), linaje que se propone en realidad como parte de Protozapotecia (con base en las relaciones del gen COI; Cervantes et al., 2014). En el caso de lombrices con 2 mollejas, también se presentan 2 linajes distintos, uno con meronefridios que se distribuye exclusivamente en Cuba (género Exxus, antes Cubadrilus; Blakemore, 2007; Fragoso y Rojas, 2016; Rodríguez y Fragoso, 1995, 2002) y en el noreste de México (género Zapatadrilus; Cervantes et al., 2016; Fragoso y Rojas, 2016; James 1991) y otro linaje con holonefridios que incluye a Diplocardia (con muchas especies en EUA y algunas en México; Fragoso y Rojas, 2016; Gates, 1977) y a Protozapotecia (México y Cuba). De modo que el centro y oeste de la isla de Cuba y el centro y noreste de México son las regiones en donde se presentan los linajes más cercanos al ancestro de los diplocardinos, el cual sería muy parecido a las especies de Protozapotecia con próstatas tubulares en los segmentos 17 y 19, intestino comenzando en el segmento 14 ó 15 y las 2 mollejas separadas por un septo muscular. Tomando en cuenta lo anterior, el desplazamiento de las próstatas a 18 y 20 en las especies mexicanas puede ser una convergencia con Diplocardia, o bien representar un carácter del origen común de ambos linajes.

La presencia de próstatas tubulares en los segmentos 18 y 20 en 3 especies de Protozapotecia que habitan los bosques de oyamel de las montañas del centro de México, sugiere un ancestro común que —y de acuerdo a Cervantes y Fragoso (2018)— existió cuando los bosques de Abies eran más comunes y extensos que en la actualidad.

Se tiene registro de los bosques de Abies en el norte de México desde el Cretácico (Rzedowski, 1978) y se plantea que posiblemente llegaron a las montañas del centro de México cuando comenzó una disminución de las temperaturas, a mediados del Mioceno, hace cerca de 13 millones de años (Graham, 1993) coincidiendo con el levantamiento del altiplano del centro de México (Arroyo-Cabrales et al., 2008). De hecho, en el Mioceno los bosques de oyamel llegaron a presentarse en la planicie costera del golfo en las inmediaciones de Coatzacoalcos, Veracruz (Graham, 1976). La distribución de estos bosques seguramente ha oscilado en el pasado como consecuencia de los cambios de temperatura y la actividad volcánica, pasando por fases de expansión durante las glaciaciones a fases de contracción durante los periodos interglaciales. Por ejemplo, se ha propuesto que los bosques de Pinus, Quercus y Abies eran mucho más comunes en el valle de México, Michoacán y Puebla tan sólo hace 20 mil años, durante el último glacial tardío (Arroyo-Cabrales et al., 2008).

De modo que, y considerando que durante los periodos glaciales los bosques de Abies debieron ser continuos a lo largo de la Faja Volcánica Transversa, suponemos que el ancestro de las especies de Protozapotecia con poros protáticos en 18 y 20 estuvo asociado a estos bosques, con poblaciones distribuidas a lo largo de casi 200 km y que pudo haber llegado a la Faja Volcánica Transversal hace 13 millones de años o inclusive más recientemente. La diferenciación morfológica desarrollada entre las 3 especies se explicaría por el aislamiento de poblaciones muy alejadas y por su separación total durante los periodos interglaciales (con el elemento volcánico jugando también un papel importante). Esta diferenciación también se observa a nivel molecular entre las especies P. oyametlensis y P. acaxetlensis que habitan, respectivamente, los bosques de oyamel en el Cofre de Perote de Veracruz y en el cerro El Pinal de Puebla, separados entre sí por cerca de 90 km. Cervantes y Fragoso (2018) observaron que las distancias genéticas del gen COI entre estas 2 especies alcanzan valores de 18.3 y 18.5%, niveles que en lombrices de tierra separan claramente a especies distintas (Chan y James, 2011). Desafortunadamente, no se logró obtener tejido nuevo de la especie nueva P. unamensis sp. nov. para evaluar su código de barras y comparar las distancias genéticas con las otras 2 especies; con una distancia entre los bosques de oyamel de Los Dinamos y los bosques de El Pinal y Perote de 148 y 228 km, respectivamente, predecimos que las distancias genéticas deberán presentar valores semejantes (c. 18%).

La nueva especie P. unamensis sp. nov. se encontró limitada a una zona específica del cuarto Dinamo, que corresponde a un bosque de oyamel puro y con un elevado grado de conservación (zona 7 de Santibáñez-Andrade [2009]) y estuvo ausente en los bosques más abiertos (zona 8) e inclusive en otros bosques de oyamel más cerrados y conservados (zona 11). Futuros estudios deberán evaluar si se presenta en otros bosques de oyamel bien conservados de los Dinamos (zonas 2 y 5 de Santibáñez-Andrade [2009]) o de otras montañas cercanas (Ajusco, Chichinautzin, Monte Tlaloc, Telapón; Neyra, 2012a, b; Reygadas, 2016).

La conservación de las 3 especies de Protozapotecia con próstatas en los segmentos 18 y 20 pareciera depender solamente del mantenimiento de su hábitat, los bosques de oyamel. Sin embargo, además de la amenaza de que estos bosques se pierdan por la actividad humana o por el efecto del calentamiento global (Zepeda-Gómez et al., 2018), existe otra gran amenaza para estas especies nativas: las especies exóticas de lombrices de tierra. En los Dinamos, las exóticas se encontraron en todos los sitios muestreados, con valores de más de 90 y 99% de la abundancia y biomasa total, respectivamente. De seguir la tendencia actual (calentamiento global, avance de la frontera agrícola y urbana, tala de bosques e invasión de especies exóticas), es muy probable que P. unamensis sp. nov. y las otras 2 especies endémicas de los bosques de oyamel de la Faja Volcánica Transversa, se extingan en un futuro no muy lejano.

Agradecimientos

Mónica Martínez agradece al Macroproyecto “Manejo de Ecosistemas y Desarrollo Humano” (SEDEI-PTIP-02) en la cuenca del río Magdalena por el apoyo otorgado; Felipe Martínez al proyecto “La Cuenca del Río Magdalena, D.F. como sitio de referencia para el monitoreo de los efectos del cambio climático” del Programa de Investigación en Cambio Climático 2012 (PINCC). Carlos Fragoso y Patricia Rojas agradecen a Tiburcio Láez por la toma de las fotografías del microscopio de barrido y a Antonio Ángeles por su ayuda en el procesamiento del material de lombrices y en la gestión de las fotografías del microscopio de barrido.

Referencias

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