Densidad poblacional del tapir centroamericano (Tapirella bairdii) en bosque mesófilo de montaña en Totontepec Villa de Morelos, Oaxaca, México

El tapir centroamericano (Tapirella bairdii) es el mamífero más grande del Neotrópico, y se le considera una especie indicadora del estado de conservación de los bosques tropicales donde habita ( Botello, Sánchez-Hernández, Hernández, Reyes-Chávez y Sánchez-Cordero, 2014 ). Está catalogado como especie en peligro de extinción en la NOM-ECOL-059-2010 ( Semarnat, 2010 ) y en la categoría de amenazada en la IUCN Lista Roja de Especies Amenazadas ( García et al., 2016 ). Las amenazas a las poblaciones son diversas, incluyendo la cacería, los incendios forestales, las sequías, las inundaciones y los huracanes. Sin embargo, la deforestación y fragmentación son las principales causas que ponen en peligro a las poblaciones de tapir ( March y Naranjo, 2005; Naranjo, Amador-Alcalá, Falconi-Briones y Reyna-Hurtado, 2015 ).

Los aspectos ecológicos y los principales indicadores poblacionales de T. bairdii en México son poco conocidos, siendo el estado de Chiapas el que cuenta con mayor información al respecto ( Naranjo, Amador, Falconi y Reyna, 2013; Naranjo y Bodmer, 2002 ). De acuerdo con los últimos trabajos sobre la distribución del tapir, la especie está restringida a algunas áreas protegidas del sureste del país en los estados de Chiapas, Campeche y Quintana Roo, aunque también se ha observado en los estados de Veracruz y Oaxaca, y se ha sugerido su extirpación de los estados de Yucatán y Tabasco ( Lira, Naranjo, Hilliar, Camacho y de Villa, 2006; March y Naranjo, 2005; Naranjo, 2009 ). Sin embargo, recientemente se documentó la presencia de una población residente en la región Mixe, confirmando la ampliación de la distribución actual de la especie para la sierra Madre de Oaxaca ( Botello et al., 2014 ). El presente estudio tuvo como objetivo estimar la densidad poblacional de la especie en Totontepec Villa de Morelos, Oaxaca, con la finalidad de iniciar la generación de información indispensable para proponer estrategias de conservación de T. bairdii en la sierra Mixe.

Materiales y métodos

Totontepec Villa de Morelos es un núcleo agrario homónimo al municipio en donde se encuentra. Está ubicado en la porción Este de la sierra Mixe (17°15’ N, 96°02’ O; 1,840 m snm) y forma parte de la región sierra Norte, dentro de la sierra Madre de Oaxaca ( fig. 1 ). En el municipio la vegetación es predominantemente secundaria arbustiva de BMM (107.92 km2 ), seguida de vegetación secundaria arbórea de BMM (66.64 km2 ) y bosque mesófilo de montaña (BMM; 51.64 km 2 ); en menor área está representada por bosque de pino-encino (13.02 km2 ), bosque de encino (12.11 km2 ), vegetación secundaria arbórea de bosque de pino-encino (4.55 km2 ), vegetación secundaria arbustiva de bosque de pino-encino (0.02 km2 ) y pastizal inducido (2,227.17 m2) (Inegi, 2013).

Figura 1

Área de estudio y estaciones de fototrampeo con buffer (área efectiva de muestreo).

Puesto que no existe ningún estudio de ámbito hogareño del tapir para la sierra Madre de Oaxaca que permitiera definir un diseño de muestreo específico para la región, se tomaron como referencia los registros de Botello et al. (2014) , para establecer el sitio de estudio dentro del núcleo agrario de Totontepec Villa de Morelos. Se definió una rejilla de aproximadamente 24 km2 con tamaño de celda de 30 segundos (equivalentes a ≌ 1 km2 ). Posteriormente, con la colaboración de un comité de monitoreo participativo ( Botello et al., 2013, 2014 ), se seleccionaron de manera aleatoria 8 cuadrantes con vegetación natural remanente dentro de la rejilla.

En cada uno de los cuadrantes seleccionados se colocó una fototrampa Ltl Acorn de 12 megapixeles, considerando el criterio de que la distancia mínima entre estaciones sería el ámbito hogareño de T. bairdii en zonas con relieve parecido al del presente estudio que va de 1.2-1.4 km2 en promedio ( Foerster y Vaughan, 2002; Noss et al., 2003 ). Las fototrampas fueron configuradas para estar activas de manera continua, desde diciembre de 2013 hasta noviembre de 2014. En virtud de que los análisis sobre abundancia poblacional del tapir requieren del supuesto de una población cerrada, estos fueron efectuados con base en los datos obtenidos del 15 de diciembre de 2013 al 28 de febrero de 2014; en este periodo se obtuvo el mayor número de registros, respecto a otros periodos similares consecutivos. Los registros se definieron como independientes mediante ciclos de 24 h de acuerdo con Foster y Harmsen (2012) . De las 8 fototrampas, 7 cumplieron con el criterio de estar alejadas por más de 1.4 km entre sí (valor promedio superior del ámbito hogareño utilizado), por lo que solo se consideraron los registros obtenidos con esas fototrampas para el análisis.

La estimación de la abundancia poblacional mediante el método de captura-recaptura con fototrampeo se ha utilizado en diversas especies, particularmente con el jaguar ( Silver et al., 2004 ). Sin embargo, los trabajos que incluyen este tipo de análisis con tapir son escasos, debido probablemente a la dificultad de distinguir entre individuos por la falta de algún patrón natural distintivo que facilite su identificación. No obstante, se han realizado análisis de abundancia y densidad en especies sin patrones individuales, como el lobo de crin (Chrysocyon brachyurus), venado cola blanca (Odocoileus virginianus), puma (Puma concolor), goral de cola larga (Naemorhedus caudatus), elefante asiático (Elephas maximus) y tiburón blanco (Carcharodon carcharias) ( Espinosa-Lucas, 2016; Goswami, Madhusudan y Karanth, 2007; Lara-Díaz, Coronel-Arellano, González-Bernal, Gutiérrez-González y López-González, 2011; Sosa-Nishizaki, Morales-Bojórquez, Nasby-Lucas, Oñate-González y Domeier, 2012; Trolle, Noss, Lima y Dalponte, 2006; Zaumyslova y Bondarchuk, 2015 ). También se han realizado con otras especies de tapir ( Acrocodia indica, Tapirus terrestris, y Tapirus pinchaque ), en donde la fotoidentificación individual mediante pequeñas marcas como cicatrices, coloración, y tamaño, entre otras características, han permitido realizar análisis con los cuales se ha reportado su abundancia ( González-Maya, Schipper, Polidoro, Hoepker, Zárrate-Charry y Belant, 2012 ; Noss et al., 2003; Oliveira-Santos, Zucco, Antunes y Crawshaw, 2010; Rayan et al., 2012; Trolle, Noss, Passos-Cordeiro y Oliveira, 2008 ). De manera adicional para poder distinguir estas marcas con mayor certeza sería ideal contar con estaciones dobles de fototrampeo, como se realiza con el jaguar ( Chávez, de la Torre, Bárcenas, Medellín, Zarza y Ceballos, 2013 ).

La identificación individual se realizó seleccionando los registros fotográficos no borrosos, con el individuo completo o parte del individuo. Las fotografías resultantes fueron analizadas buscándose características distintivas que fueran visibles, como cicatrices, marcas en la cara, costados u orejas, además de la condición corporal y la fecha y hora ( González-Maya et al., 2012; Noss et al., 2003; Silver et al., 2004; Trolle et al., 2008 ) (fig. 2 A-D). Debido a la dificultad que representa la identificación individual, y a la incertidumbre en la identificación de individuos que podría representar la colocación de una sola fototrampa por estación, se realizó un análisis ciego mediante la participación de 5 observadores independientes y que no mantuvieron ninguna comunicación respecto a la identificación de individuos ( González-Maya et al., 2012; Lara-Díaz et al., 2011 ). Cada uno de los observadores realizó una matriz con las historias de captura-recaptura del periodo de tiempo seleccionado, para asegurar el cumplimiento de los supuestos generales de los modelos de población cerrada ( Otis, Burnham, White y Anderson, 1978; Rayan et al., 2012 ), y con eventos cuyo intervalo fue de 10 días (eventos de captura). El intervalo fue definido después de hacer pruebas de diferentes intervalos de muestreo obteniendo la probabilidad de captura máxima, como lo indican González-Maya et al. (2012). El análisis probabilístico se realizó con el programa CAPTURE.

Figura 2

Identificación individual mediante características corporales y cicatriz; captura-recaptura de Tapirella bairdii ; A) y C) corresponden a un mismo individuo, nótese tamaño, tonalidad y la notoria cresta frontal; B) y D) corresponden a un segundo individuo, nótese su tonalidad y la cicatriz en costado izquierdo.

Para obtener la densidad poblacional es común utilizar el ámbito hogareño conocido para la especie o en su caso su distancia máxima de movimiento. Esta información para el tapir es muy limitada; recientemente se reportó para Calakmul un ámbito hogareño máximo de 39.9 km2 para un individuo que fue monitoreado durante 4 años ( Reyna-Hurtado, Sanvicente-López, Pérez-Flores, Carrillo-Reyna y Calmé, 2016 ). Esta información es el extremo más elevado para ámbito hogareño de la especie y fue obtenida en una zona seca; los autores mencionan que el individuo se mueve a través de esta área probablemente debido a la búsqueda de agua, como sucede con los pecaríes de labios blancos en esa zona. Por el contrario, nuestro sitio de estudio estuvo localizado en bosque mesófilo de montaña con alta disponibilidad de agua y con topografía abrupta, condiciones que podrían favorecer menor ámbito hogareño de los individuos que ahí habitan. En este sentido hay 2 estudios que reportan un ámbito comprendido entre 1.2 y 1.4 km2 , uno de ellos particularmente para una zona con topografía de relieves accidentados ( Foerster y Vaughan, 2002; Noss et al., 2003 ). Considerando lo anterior seguimos la recomendación de Maffei y Noss (2008) , quienes sugieren definir el área efectiva de muestreo utilizando para ello el valor de la distancia máxima de movimiento. Se utilizó el valor del promedio de la distancia máxima de movimiento reportado mediante fototrampeo en tipos de hábitat similares ( Soisalo y Cavalcanti, 2006 ), que es de 1.03 en una zona de estudio con bosque húmedo tropical en el que se enmarca al bosque enano nublado y de 1.04 km en bosque húmedo de montaña con superficie rodeada de pendientes y terreno accidentado ( González-Maya et al., 2012; Mejía-Correa, Díaz-Martínez y Molina, 2014 ). Basándonos en esta información se construyó un buffer de 1 km alrededor de cada estación de fototrampeo, resultando un área efectiva de muestreo ( Maffei y Noss, 2008) de 18.75 km2 . Consecuentemente, los datos probabilísticos obtenidos mediante CAPTURE se relacionaron con el área efectiva de muestreo para determinar la densidad poblacional ( fig. 1).

Resultados

El esfuerzo de captura acumulado durante el periodo de estudio utilizado para definir la densidad poblacional del tapir (diciembre de 2013 a febrero de 2014) fue de 592 días/trampa, con lo cual se obtuvieron 162 registros fotográficos, de los cuales 43 se consideraron como registros independientes. Los observadores identificaron 10, 7, 14, 6 y 7 individuos, respectivamente, con una media de 9 y un error estándar (EE) de 3.27. Con la intención de disminuir la incertidumbre, se hicieron los análisis para estimar la abundancia eliminando los datos del observador más alejado de la moda; es decir, no se consideraron los datos aportados por el observador que identificó 14 individuos (con respecto a la moda de 7 individuos) ( Díaz, 2002 ). Una vez realizado esto, la media fue de 7.5 con un error estándar de 1.3.

Con las matrices de los 4 observadores restantes, se realizaron los análisis estadísticos con el programa CAPTURE. Se obtuvo que el modelo de heterogeneidad (M h = 1.00) fue el más parsimonioso. El promedio del número de animales capturados M (t + 1) fue 5.5, mientras que el promedio de probabilidad de captura por ocasión de muestreo (p-hat) fue de 0.17. El promedio estimado de tamaño de población (N) correspondió a 6.3, y el promedio del error estándar fue 2.4. Por último, el porcentaje promedio de la probabilidad de capturar un tapir en el área de muestreo (M t+1/N) fue del 90% (tabla 1 ). Con base en la información anterior y su relación con el área efectiva de muestreo calculada en 18.75 km2 , la densidad poblacional resultante en BMM de Totontepec Villa de Morelos fue de 0.32 ind/km2.

Tabla 1

Estimación de la abundancia poblacional del tapir centroamericano, Tapirella bairdii , en Totontepec Villa de Morelos, Oaxaca, México.

Observador	Individuos identificados	M(t + 1)	p-hat	N	EE	(Mt+1/N)
1	10	6	0.17	6	2.34	100%
2	7	6	0.14	8	3.28	75%
3	6	5	0.18	5	2.44	100%
4	7	5	0.19	6	1.39	83%
5 a	14	9	0.05	21	7.43	43%
Promedio	8	5.5	0.17	6.3	2.4	90%

 

a

El observador se excluyó del análisis debido a que se alejaba demasiado de la moda y tenía un elevado error estándar.

Discusión

Este estudio de densidad poblacional utilizó la técnica de captura-recaptura por fototrampeo que, anteriormente, solo había sido empleada para T. bairdii por González-Maya et al. (2012) en Costa Rica y por Mejía-Correa et al. (2014) en Colombia. Estos análisis pueden presentar problemas relacionados con la existencia de fotos borrosas, ausencia de marcas visibles con las que sea posible distinguir entre individuos distintos, y el efecto de la luz y sombra en las fotografías, que dificultan la comparación entre individuos, lo cual también se ha discutido para el caso del tapir brasileño (T. terrestris) y el tapir malayo (A. indica) ( González-Maya et al., 2012; Noss et al., 2003; Rayan et al., 2012 ). Sin embargo, la metodología es cada vez más utilizada para especies que, como el tapir, no cuentan con patrones distintivos de pelaje para cada individuo ( Espinosa-Lucas, 2016; Goswami et al., 2007; Lara-Díaz et al., 2011; Oliveira-Santos et al., 2010; Sosa-Nishizaki et al., 2012; Zaumyslova y Bondarchuk, 2015 ). Consideramos que este método combinado con otras técnicas podría aumentar su eficiencia y disminuir la incertidumbre, por ejemplo mediante la captura, marcaje y liberación de individuos que permitan hacer un seguimiento más fiable de los mismos y, como lo sugieren Karanth, Kumar, Goswami, Nichols y Hedges (2012) , con el uso de otros análisis que brinden una mayor certidumbre sobre los resultados, como estudios de captura-recaptura con ADN. De acuerdo con nuestros resultados, es importante también considerar la experiencia de los observadores, ya que el observador menos experimentado registró 14 individuos, lo que sugiere que no se identificaron correctamente los individuos.

De acuerdo con Maffei y Noss (2008) , para evitar la sobrestimación de la abundancia poblacional y por lo tanto de la densidad, el área efectiva de muestreo debe representar al menos 4 veces el promedio del ámbito hogareño estimado para la especie, con estudios de radiotelemetría con duración de al menos un año, u 8 veces para estudios de radiotelemetría con temporalidad de 2-3 meses. Nuestro análisis cumple con este supuesto; tomando en cuenta un ámbito hogareño promedio de 1.2 a 1.4 km2 nuestra área de muestreo es de 13 a 15 veces mayor. Con esta información los análisis realizados consideran una densidad superior a la reportada para Chiapas, en donde se han estimado valores de 0.07 ind/km2 ( Lira-Torres, Piñera, Andrade y Aldán, 2004 ), 0.12 ind/km2 ( Carbajal-Borges, Godinez-Gómez y Mendoza, 2014 ) y poco menor de 0.2 ind/km2 (Bolaños y Naranjo, 2001).

Los datos anteriores sobre densidad pueden ser comparables, pero debe considerarse que existen diferencias en la técnica de muestreo para la estimación de la densidad poblacional. Por ejemplo, Lira-Torres et al. (2004) emplearon el conteo de huellas, excretas y observaciones directas del tapir en senderos abiertos y cerrados al ecoturismo dentro de una Reserva de la Biosfera. Bolaños y Naranjo (2001) reportaron la estimación de la densidad poblacional mediante transectos lineales, con observaciones directas e indirectas de tapir; en tanto, Carbajal-Borges et al. (2014) estimaron la densidad mediante el modelo de encuentros aleatorios, cuyos supuestos no son equivalentes a los utilizados en nuestro estudio. Respecto a otros estudios para la especie, en Costa Rica, González-Maya et al. (2012) reportaron una densidad de 2.79 ind/km2 , en un área efectiva de muestreo de 7.16 km2 . Para otras especies de tapir, tanto Noss et al. (2003) como Rayan et al. (2012) reportaron densidades más bajas en áreas efectivas de muestreo mayores que las de este estudio, que variaron de 0.20 a 0.29 ind/km2, y de 0.07 a 0.1 ind/km2 , respectivamente. Cabe mencionar que estas diferencias pueden estar en función del método utilizado para realizar los cálculos, o de factores relacionados como la selección del tamaño del área efectiva de muestreo, o, por otro lado, pueden deberse a características naturales del área de estudio como la topografía y el tipo de vegetación.

Considerando lo anterior, este trabajo pone en evidencia que el núcleo agrario de Totontepec Villa de Morelos es una zona sumamente importante para la conservación de la especie y se brinda información que puede contribuir para desarrollar acciones de manejo del tapir a nivel local.

Agradecimientos

Se agradece a la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio; Proyecto LE005), a la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (Conanp; PROCER/DRFSIPS/04/2014; PROCER/RFSIPS/24/2015; PROCER/CCER/RFSIPS/15/2016), y al Instituto Estatal de Ecología y Desarrollo Sustentable del estado de Oaxaca-Corredor Biológico Oaxaca (IEEDS-CBO; CBO/CONV2014/02; CBO/CONTPSTP/03/2015) por su apoyo; al comité de monitoreo participativo, a las autoridades comunales y a la asamblea del núcleo agrario de Totontepec Villa de Morelos, por su colaboración, activa participación y disposición para realizar el presente trabajo. También agradecemos la valiosa colaboración de los observadores que hicieron posible el presente análisis y a 2 revisores que brindaron recomendaciones valiosas para la presente publicación.

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La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

*

Autor para correspondencia.

Copyright © 2017 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología.